Neuroethological background of the rapid host plant shift in European corn borer  Page description

Help  Print 
Back »
 

Details of project

  
Identifier
104130
Type PD
Principal investigator Kárpáti, Zsolt
Title in Hungarian A kukoricamoly gazdanövényváltásának neuroetológiai vizsgálata
Title in English Neuroethological background of the rapid host plant shift in European corn borer
Keywords in Hungarian kukoricamoly, Ostrinia nubilalis, rovar-tápnövény kapcsolat, rovar neurofiziológia, rovar neuroanatómia, evolúció
Keywords in English European corn borer, Ostrinia nubilalis, insect-plant interactions, insect neurophysiology, insect neuroanatomy, evolution
Discipline
Applied zoology, entomology (Council of Complex Environmental Sciences)80 %
Neuroanatomy and neurophysiology (Council of Medical and Biological Sciences)10 %
Phylogenetics, systematics, taxonomy, comparative biology, ecophysiology (Council of Complex Environmental Sciences)10 %
Panel Complex agricultural sciences
Department or equivalent Plant Protection Institute (Centre for Agricultural Research)
Starting date 2012-09-01
Closing date 2016-08-31
Funding (in million HUF) 26.999
FTE (full time equivalent) 3.90
state closed project
Summary in Hungarian
A kutatás összefoglalója, célkitűzései szakemberek számára
Itt írja le a kutatás fő célkitűzéseit a témában jártas szakember számára.
A rovarok kiemelkedő adaptációs képessége sokféleségükből is kitűnik, ugyanakkor abban is megnyílvánul, hogy könnyen képesek agro-ökológiai rendszereinkbe betörni.
Mivel a rovarok főként a szaglásukra támaszkodnak, az adaptív radiációt és a fajkeletkezést legtöbbször a szaglás mechanizmusának adaptációja követi, ennek ellenére a szaglószervi adaptáció neuro-etológiai alapjai kevéssé ismertek.
A kukoricamoly (Ostrinia nubilalis), ami a kukorica egyik legfontosabb kártevője, iskolapéldája a feromon polimorfizmusnak. A faj két feromon vonalra oszlik (Z és E) ezáltal a kémiai ökológusok régóta kedvelt kutatási témája, különösen azóta, mióta kiderült, hogy a két vonal tápnövény preferenciája is különböző. Az E-vonal elsősorban a komlót és a feketeürömöt támadja, míg a Z-vonal áttért a kukoricára, mely a XVI. században került bevezetésre Európában.
Noha kutatásaim már nagyon közel járnak a feromon preferenciában jelen lévő elkülönülésre magyarázatot adó molekuláris és fiziológiai vizsgálatok befejezéséhez, a tápnövényváltás kémiai kommunikációs alapjai még ismeretlenek.
Jelen munkában megkísérlem azonosítani a tápnövényváltás szagló mechanizmusának egyes elemeit multidiszciplináris megközelítéssel: elektro-fiziológia, kémiai analízis, periférikus neurofiziológia, neuroanatómia és vislekedési vizsgálatok.
A kukoricamoly tápnövényváltása jó példa arra, hogy az ember által létrehozott agro-ökológiai nicheket hogyan töltik be új fajok. A gazdanövényváltás mechanizmusának feltárása magába foglalja olyan, a tápnövényekből származó illatanyagok azonosítását, melyek a nőstény lepkék vonzására is alkalmasak lehetnek, ezáltal új utat nyitva a faj környezetbarát monitorozásához.

Mi a kutatás alapkérdése?
Ebben a részben írja le röviden, hogy mi a kutatás segítségével megválaszolni kívánt probléma, mi a kutatás kiinduló hipotézise, milyen kérdéseket válaszolnak meg a kísérletek.
Ezidáig még ismeretlen a kukoricamoly szaglás mechanizmusában bekövetkezett változás, mely során a faj az ősi tápnövényekről átváltott a kukoricára.
Korábbi eredményeim világosan bemutatják a kukoricamoly Z és E vonalainak neuroanatómiai és fiziológiai különbségeit. Mindezek alapján az a feltevésem, hogy egy új tápnövény (kukorica) felé történő gyors váltás gyors periférikus szaglószervi változással jár együtt.

Kutatásaim a következő kérdésekre irányulnak:

1. Mi a tápnövényváltás szagló mechanizmusának háttere?
2. A tápnövények mely illatanyag komponensei szerepelnek a szaglószervi preferenciában a kukoricamoly különböző vonalainál?
3. Melyek azok a szenzilla típusok a nőstény csápon, amelyek felelősek az illatanyagok felfogásáért?
4. Milyen a specifikus szenzillák eloszlása a csápon?
5. Milyen különbségek vannak a szagló receptor neuronok agyi beidegzésében a két vonal között?
6. Van-e méretkülönbség a szaglólebenyben található kulcs vegyület specifikus glomerulusok között?
7. Milyen koncentráció és a kulcs vegyületek milyen aránya szükséges ahhoz, hogy vonzza a nőstényeket a szélcsatornában?
8. Vajon ezen vegyületek keveréke képes-e szabadföldön is csapdába vonzani a nőstényeket?

A kutatás azt tanulmányozza, hogy a faj képes-e olyan gyors, új tápnövényre irányuló szagló mechanizmus váltásra, amely lehetővé teszi új rasszok illetve fajok kialakulását.
Ez a munka újszerű megközelítésével tápnövényekből származó, nőstényt vonzó illatanyagokat fog azonosítani, amely hozzásegít egy új, környezetbarát stratégia kidolgozásához a kukoricamoly ellen.

Mi a kutatás jelentősége?
Röviden írja le, milyen új perspektívát nyitnak az alapkutatásban az elért eredmények, milyen társadalmi hasznosíthatóságnak teremtik meg a tudományos alapját. Mutassa be, hogy a megpályázott kutatási területen lévő hazai és a nemzetközi versenytársaihoz képest melyek az egyediségei és erősségei a pályázatának!
Ez egy olyan átfogó kutatómunka, mely feltárja egy komoly kártevő tápnövényváltásának szaglószervi mechanizmusait egészen a neurofiziológiai alapokig. Ismereteink ezen a területen igen szegényesek és fejlesztésre szorulnak annak érdekében, hogy környezetbarát technológiák felhasználásával szembe tudjunk szállni a mezőgazdasági kártevő rovarokkal.
Meggyőződésem, hogy ez a munka képes lesz olyan viselkedésileg is aktív illatanyag keverékeket meghatározni, amelyek nőstények monitorozására is alkalmasak lesznek. Ez egyúttal egy biztos módszer lenne a populációk és a kártétel felméréséhez. Az alábbiakban vázolt kutatás a szaglás mechanizmusának evoluciós lépéseit tárja fel a fiziológiától kezdve a viselkedésig. A projekt különböző szinteken világít rá a gyors evoluciós váltás szagló mechanizmusának hátterére és evoluciós szempontból részletes eredményeket nyújt a kukoricamoly szaglás mechanizmusára vonatkozóan.
A kutatás átfogó jellege újszerű, mivel magas szintű neurofiziológiai és viselkedési vizsgálatokat is alkalmaz. A pályázat arra a kérdésre is választ keres, hogy mi az evoluciós dinamikája a szaglás mechanizmusának. Az eddigi kutatások elsősorban a szaglás mechanizmusának szerkezeti elemzésére öszpontosultak. Azok a tanulmányok, melyek a szaglás evoluciós háttereit vizsgálták csak az evoluciós változásra helyezték a hangsúlyt, figyelmen kívül hagyva a közvetlen fiziológiai, periférikus és központi idegrendszeri mechanizmusokat.
A jövőben ezek a fajon belüli összehasonlítások utat nyithatnak a fajok közötti összehasonlításokhoz is, hozzájárulva újabb, alapvető ismeretek megszerzéséhez, melyek a szaglás eddig kevéssé ismert evoluciódinamikai hátterének megértését segítik. A kutatásnak az entomológia szakterületén kívül is nagy jelenősége van, mivel ezek az eredmények más szervezetek (beleértve a gerinceseket is) idegrendszeri feltárásában is fontos szerepet játszanak. Nem elhanyagolható annak a jelentősége sem, hogy az azonosított és vonzó hatást mutató illatanyag keverékek képesek lesznek fokozni a feromon alapú monitorozási technikák hatékonyságát, vagy adott esetben helyettesíteni. Ezzel új, ökológiailag fenntartható, környezetbarát monitorozási technikát fejleszthetünk ki a nőstények ellen.

A kutatás összefoglalója, célkitűzései laikusok számára
Ebben a fejezetben írja le a kutatás fő célkitűzéseit alapműveltséggel rendelkező laikusok számára. Ez az összefoglaló a döntéshozók, a média, illetve az érdeklődők tájékoztatása szempontjából különösen fontos az NKFI Hivatal számára.
A rovarok rendkívül jó szaglással rendelkeznek mivel egy olyan világban élnek, ahol az illatok a kommunikáció eszközei. Fejlett szaglószervüknek köszönhetően az evoluciós változások elsődleges mintapéldái. Az illatanyagok felfogásának megváltozása élőhely váltást és adaptációt eredményez. Paradox módon az a mechanizmus, amely megmagyarázza az illatanyag prefereciát kevéssé ismert. Ennek egyik oka az lehet, hogy a szaglás rendkívül sokoldalú: több, egymástól független beérkező információ együttese alakítja ki a végleges “képet”. Ezért döntöttem úgy, hogy a szaglás mechanizmusának evolucióját fogom tanulmányozni egy olyan viszonylag “egyszerű” rendszeren, mint a molyok kémiai kommunikációja.
A megpályázott munkában a kukorica egyik jelentős kártevőjét, a kukoricamolyt fogom modellként használni. Ennek a fajnak 2 rassza van , melyek feromon kommunikációjukban és tápnövény választásukban is különböznek. Nemrégiben sikerült azonosítanunk a két rassz feromon preferenciájának periférikus és központi idegrendszeri különbségeit. Ezen eredményekből kiindulva szeretném tanulmányozni a nőstények tápvövény váltását szagló mechanizmusuk alapján. A kérdést merőben új technikákkal, mint rovar neurofiziológia és neuroanatómia segítségével fogom megközelíteni. Az eredmények segítenek megérteni a kártevő rovarok új élőhelyekhez való gyors adaptációját és a fajkeletkezés mechanizmusait.
Meggyőződésem, hogy a fentieken túl ezzel a munkával olyan vislekedésileg is aktív illatanyag keverékeket tudok meghatározni, melyek segítségével egy környezetbarát, fajpecifikus előrejelzési módszert tudunk kidolgozni e kártevő faj ellen.
Summary
Summary of the research and its aims for experts
Describe the major aims of the research for experts.
Insects have a matchless capability to adapt, which is apparent from the beguiling diversity of insects, as well as in their notorious habit to invade our agro-ecosystems. As insects rely strongly on their sense of smell, such adaptive radiation and speciation events are generally accompanied olfactory adaptation. Yet, the neuroethological bases of olfactory adaptation remain largely elusive.
The European corn borer (ECB), Ostrinia nubilalis, is a textbook example of pheromone polymorphism. The existence of two clearly differentiated pheromone strains intrigued the curiosity of the chemical ecologists, especially since these pheromone strains seem to be fixed to different host plants. One pheromone strain strongly prefers ancestral host plants such as hop and mugwort, whereas the other strain has shifted to maize since its introduction in Europe in the 16th century.
We are close to completing the characterization of molecular and physiological changes underlying its radical shift in pheromone preference. Although, the shift in the olfactory circuitry underlying this dichotomy in host choice is unknown.
I will characterize the olfactory component of this host plant divergence in the ECB using a multidisciplinary approach, including electrophysiology, chemical analysis peripheral neurophysiology and central neuroanatomy.
The host shift of the ECB serves as an example of host shifts induced through human created ecological niches. In addition, concomitant with our study of how the olfactory circuitry accommodates shifts, I will identify hop, mugwort and maize volatiles that attract ECB, which can be useful in novel monitoring control strategies of this pest species.

What is the major research question?
Describe here briefly the problem to be solved by the research, the starting hypothesis, and the questions addressed by the experiments.
The shift in olfactory preference of the European corn borer (ECB) from ancestral host plants to maize is unknown. Based on my previous results of ECB, which clearly demonstrate the neuroanatomical and physiological differences between the two strains I hypothesize that the similar rapid shift to a “new” host plant (maize) is based on a rapid shift in olfactory preference.
The following questions will be addressed:

1. What is the olfactory background of host plant shift?
2. What kind of volatile compounds from host plants are involved in olfactory preference of the ECB strains?
3. What kind of sensory sensilla are involved to detect these odors on female’s antennae?
4. What is the distribution of the compound specific sensilla on the anteanae?
5. Are there any differences between the strains in the arborization pattern of the specific olfactory receptor neurons in the brain?
6. Are there any size differences between the key compound specific glomeruli in the antennal lobe of the two strains?
7. What is the concentration and ratio of these key compounds, which are relevant to attract females?
8. Are these blends work in the field to attract females?

This study will characterize how species may evolve new host signifying olfactory preferences, a factor supporting or even causing race formation and speciation. This study will also, via a novel approach, identify key compounds from different host plants of the ECB. This will be useful in novel control strategies of this pest species, which resiliently defies control using insecticides.

What is the significance of the research?
Describe the new perspectives opened by the results achieved, including the scientific basics of potential societal applications. Please describe the unique strengths of your proposal in comparison to your domestic and international competitors in the given field.
The work proposed here will be the first identifying the olfactory correlate of host shifts in a serious pest species down to its neurophysiological core. Our understanding in this area is very poor and needs to be developed to provide mankind with future tools to combat agricultural pests using environmentally friendly techniques. I am also convinced that the work will come up with behaviorally significant host odor mixes which may be used in female moth monitoring, a tool that provides a better assessment of population levels and damage than monitoring males. In the research outlined below several mechanisms of the evolution of the olfactory circuitry will be unravelled, from sensory physiology to behaviour. The project encompasses putative shifts at different levels in the olfactory circuitry and concerns a detailed study of the evolution of the olfactory code in European corn borer. The proposed research is novel in its comprehensive approach uses highly advanced neurophysiological and behavioural techniques. Finally, the proposal is unique in the question it addresses, that of the evolutionary dynamics of the olfactory circuitry. Studies on the olfactory circuitry have primarily focused on its organization. Those with the evolution of olfaction in focus were centred chiefly on the ultimate causation of evolutionary shifts, leaving the proximate, physiological, peripheral and central mechanisms largely unexplored.
The prospects of this study of unravelling something as fundamental as behaviour are very good given the knowledge we already acquired on the species. In the future the results of the within-species comparison will pave the way for the cross-species comparison, which will reveal fundamental aspects of the evolutionary dynamics of olfactory systems, something still poorly understood. The results will have ramifications outside our direct field of study, entomology, and extent to the field of neural processing in other organisms, including vertebrates. In addition, identified blends can help in enhancing the efficacy of pheromone-based control methods, and develop an ecologically sustainable, environmental friendly method to control females.

Summary and aims of the research for the public
Describe here the major aims of the research for an audience with average background information. This summary is especially important for NRDI Office in order to inform decision-makers, media, and others.
Insects possess a highly developed sense of smell and live, as far as they are concerned, in a world dominated by odors. Because much of an insect’s life revolves around odor signals, the insect ‘nose’ is one of the primary targets of evolutionary change. Shifts in olfactory preference accompany niche differentiation and adaptation. Paradoxically, little is known about the mechanisms underlying the evolution of olfactory preference. One of the reasons may be that the sense of smell is highly multi-dimensional, meaning that the ‘image’ of an odor is composed of many different independent inputs. Therefore I decided to take up the issue of evolution of odor preference using a ‘simplified’ odor system, that of moth chemical communication.
In the research proposed here I will use the European corn borer as model. This moth species has two races, which prefer different pheromone blends and host plants. One of them is the maize-race, which shifted to maze after it was introduced in Europe. We recently discovered that the shift in pheromone preference is located in the antenna. Based on these results I propose to study the olfactory preference of the females for rapid host shift. I will ‘attack’ this question using frontline physiological and neuroanatomical techniques. The results will help us to understand how insects can rapidly adapt to new niches and how this may contribute to adaptive radiation and speciation.
I am convinced that the work will come up with behaviorally significant host odor mixes, which can be useful to develop an environmentally friendly, species-specific monitoring system against this pest species.




 

Final report

  
Results in Hungarian
A rovarok szaglásának neuroetológiai és evolúciós hátterének megértéséhez kutatásom céljául a kukoricamolyt (Ostrinia nubilalis) mint modellfajt választottam, mely iskolapéldája a feromon polimorfizmusnak, ugyanakkor a kukorica egyik legjelentősebb kártevője. A faj napjainkban a fajszétválás küszöbén áll, mivel fajon belül két feromon rassz fordul elő. A két rassz között csupán a feromon két komponensének összetételében találunk különbséget, ami megalapozza a reproduktív izolációt a két rassz között ezáltal utat nyit a fajszétvállás felé. Ugyanakkor a két rassz más-más tápnövényt kedvel. Az E rassz elsősorban a komlót és a feketeürömöt részesíti előnyben, míg a Z rassz áttért a kukoricára. Célom az volt, hogy a gazdanövényváltás és a feromonra repülés olfaktórikus hátterét feltárjam, mely egyben magába foglalja olyan, a tápnövényekből származó illatanyagok azonosítását, melyek a nőstény és hím lepkék vonzására is alkalmasak lehetnek környezetbarát monitorozáshoz. Munkám során sikerült szélcsatornás kísérletekkel feltárnom, hogy a hímek feromonra repülése közben miért hibázhatják el a párválasztást és ennek mi a fiziológiai háttere, illetve sikerült megoldani a faj feromoncsapdázását hazánkban. Ugyanakkor laboratóriumi körülmények között sikerült olyan szintetikus, kukoricából származó illatkeveréket találni ami vonzza a nőstényeket. Ezt az eredményt később a gyakorlatban is fel lehet használni a kukoricamoly előrejelzése és tömegcsapdázása során.
Results in English
My research focused on the understanding of the neuroethological and evolutionary background of insect olfaction using European corn borer (Ostrinia nubilalis) as a model species, which is a textbook example of pheromone polymorphism, however, one of the major pests of corn. The species is under the speciation today, as two pheromone races occur within the species. Between the races only the composition of the two pheromone components differs of which is the basic for reproductive isolation between the two races thus opens the way to the speciation. However, the two different race prefer different host plants. The E-race prefers the hop and mugwort, while the Z-race switched to maize. My goal was to reveal the olfactory background of the host plant shift and the flight behavior toward the pheromone source, which also includes the identification of host plant odors, and can attract both males and females, which will be suitable for monitoring. During this project I revealed the pheromone specificity during the flight behavior and its physiological background, also the pheromone monitoring has been solved in Hungary. I also found a synthetic volatile mixture, derived from corn, which can attract females in laboratory conditions. In addition, this result later in practice can be used in the prediction and mass trapping of this species.
Full text https://www.otka-palyazat.hu/download.php?type=zarobeszamolo&projektid=104130
Decision
Yes





 

List of publications

  
Kárpáti Z., Fejes-Tóth A., Bognár C., Szőke C., Bónis P., Marton C., Molnár B. P.: Pheromone-based monitoring of the European corn borer (Ostrinia nubilalis) in Hungary, Maydica, 2016
Koutroumpa, F. A., Kárpáti, Z., Monsempes, C., Hill, S., Hansson, B. S., Jacquin-Joly, E., Krieger, J., Dekker T.: Shifts in sensory neuron identity parallel differences in pheromone preference in the European corn borer, Frontiers in Ecology and Evolution, 2014
Lengyel, G. D., Orosz, S., Kiss, B., Lupták, R., Kárpáti, Z.: New records and present status of the invasive spotted wing drosophila, drosophila suzukii (Matsumura, 1931) (Diptera) in Hungary, Acta Zoologica Academiae Scientiarum Hungaricae, 2015
M. K. Asplen, G. Anfora, A. Biondi, D-S. Choi, D. Chu, K. M. Daane, P. Gibert, A. P. Gutierrez, K. A. Hoelmer, W. D. Hutchison, R. Isaacs, Z-L. Jiang, Z. Kárpáti, M. T. Kimura, M. Pascual, C. R. Philips, C. Plantamp, L. Ponti, G. Vétek, H. Vogt, V. M. Walton, Y. Yu, L. Zappalà, N. Desneux: Invasion biology of spotted wing Drosophila (Drosophila suzukii): a global perspective and future priorities, Journal of Pest Science, 2015
A. Fejes-Tóth, B. P. Molnár, G. Szőcs, G. Bozsik, Z. Kárpáti: A kukoricamoly (Ostrinia nubilalis) nőstényeit vonzó kairomonok azonosításának elsődleges eredményei, 60. Növényvédelmi Tudományos Napok, 2014
A. Fejes-Tóth, Z. Tóth, Z. Kárpáti: A kukoricamoly (Ostrinia nubilalis) hazai populációjának feromon csapdákkal történő monitorozása, 61. Növényvédelmi Tudományos Napok, 2015
Béla Péter Molnár, Zoltán Tóth, Alexandra Fejes-Tóth, Teun Dekker, Zsolt Kárpáti: Electrophysiologically-Active Maize Volatiles Attract Gravid Female European Corn Borer, Ostrinia nubilalis, J CHEM ECOL 41: (11) 997-1005, 2015
M. Erb, Z. Kárpáti, S. Tanaskovic: Understanding plant-mediated interactions between two major maize pests of eastern Europe – from phytochemical patterns to management recommendations, 5th International Scientific Agricultural Symposium, 2014
J. Fodor, G. Köblös, Z. Kárpáti, B. Molnár, T. Dankó, G. Bozsik, G. Szőcs, A. Fónagy: Identification, transcriptional analysis and functional assays of Pheromone Biosynthesis Activating Neuropeptide (PBAN) in the European corn borer, Ostrinia nubilalis, The 9th International Congress of Comparative Physiology and Biochemistry, 2015
Z. Kárpáti, B. S. Hansson, T. Dekker: Glomerular size matters in pheromone preference of the European corn borer central nervous system, The 9th International Congress of Comparative Physiology and Biochemistry, 2015
Kárpáti Z., Cardé, R. T., Tasin, M., Dekker, T.: Blend blindness during pheromone orientation caused by differential sensory adaptation in the European corn borer, 29th International Chemical Ecology Conference, Melbourne, Australia, 2013
Cardé, R. T., Kárpáti Z., Tasin, M., Dekker, T.: First impressions matter: early quality assessment lessens pheromone specificity in a moth, 29th International Chemical Ecology Conference, Melbourne, Australia, 2013
Capurro A, Baroni F, Kuebler LS, Kárpáti Z, Dekker T, Lei H, Hansson BS, Pearce TC, Olsson SB: Temporal Features of Spike Trains in the Moth Antennal Lobe Revealed by a Comparative Time-Frequency Analysis, PLOS ONE 9: (1) , 2014
Kiss B, Lengyel G, Nagy Z, Kárpáti Z: A pettyesszárnyú muslica (Drosophila suzukii) első magyarországi előfordulása, NÖVÉNYVÉDELEM 49: (3) 97-99, 2013
Kovács Amelita, Hunyadi István, Fejes-Tóth Alexandra, Fejes-Tóth Péter, Hári Katalin, Sipos Kitti, Ladányi Márta, Kárpáti Zsolt, Pénzes Béla: A pontuszi tűzmoly (Duponchelia fovealis Zeller) tápnövényválasztásának viselkedési és elektrofiziológiai vizsgálata, NÖVÉNYVÉDELEM 50: (8) 357-364, 2014
Kárpáti Z., Tasin, M., Cardé, R. T., Dekker, T.: Early quality assessment lessens pheromone specificity in a moth, Proceeding of the National Academy of Sciences USA, 2013
Kárpáti Z., Knaden, M., Reinecke, A., Hansson, B. S.: Intraspecific combinations of flower and leaf volatiles act together in attracting hawkmoth pollinators, Plos One, 2013



Back »