Consortional main: Profit maximalization in symbiosis? Gene for gene interactions in the Medicago-Sinorhizobium partnership  Page description

Help  Print 
Back »

 

Details of project

 
Identifier
120122
Type K
Principal investigator Kereszt, Attila
Title in Hungarian Konzorcium, fő p.: Haszonmaximalizálás szimbiózisban? Gene for gene kölcsönhatások a Medicago-Sinorhizobium kapcsolatokban
Title in English Consortional main: Profit maximalization in symbiosis? Gene for gene interactions in the Medicago-Sinorhizobium partnership
Keywords in Hungarian szimbiózis, gene-for-gene kölcsönhatás
Keywords in English symbiosis, gene-for-gene interaction
Discipline
Plant pathology, molecular plant pathology (Council of Complex Environmental Sciences)70 %
Microbiology: virology, bacteriology, parasitology, mycology (Council of Medical and Biological Sciences)15 %
Molecular genetics, reverse genetics and RNAi (Council of Medical and Biological Sciences)15 %
Ortelius classification: Plant genetics
Panel Complex agricultural sciences
Department or equivalent Institute of Plant Biology (HUN-REN Biological Research Centre Szeged)
Participants Ábrahám, Edit
Fábri-Ördögh, Lilla
Petróné Dr. Kovács, Etelka
Szlákó, Cynthia
Vadasi, Helga Edina
Starting date 2016-12-01
Closing date 2021-11-30
Funding (in million HUF) 33.099
FTE (full time equivalent) 9.92
state closed project
Summary in Hungarian
A kutatás összefoglalója, célkitűzései szakemberek számára
Itt írja le a kutatás fő célkitűzéseit a témában jártas szakember számára.

Ugyan a pillangósvirágú növények és a rhizobiumok közötti nitrogénkötő szimbiózis kölcsönösen előnyös kapcsolatnak tekinthető, nemrégiben azonosítottunk olyan interakciókat, melyben az amúgy más partnerekkel nitrogénkötésre képes vonalak nem képesek hatékony szimbiózisra. Ez a tulajdonság, azaz amikor a fenotípus egy bakteriális gén (in)aktivitásának és egy növényi gén valamelyik alléljének kombinációján múlik, emlékeztet a növények és az őket fertőző mikroorganizmusok tanulmányozása során leírt gene-for-gene kölcsönhatásokra. A projekt keretében azonosítjuk azokat a bakteriális és növényi géneket, gén-variánsokat, melyek meghatározzák a kölcsönhatás sorsát. E célból, azokból a Sinorhizobium meliloti törzsekből, melyek bizonyos Medicago truncatula ökotípusokkal inkompatibilis interakciót hoznak létre, előállítunk transzpozon inszerciókat tartalmazó mutáns, illetve egy Sinorhizobium medicae törzsből készült gén-könyvtárat hordozó transzkonjugáns populációkat, melyekkel az inkompatibilis növényeket fertőzzük. A(z) (in)kompatibilitásért felelős géneket a szimbiózis hatékonyságának helyreállása révén azonosítjuk. A(z) (in)kompatibilitásban szerepet játszó növényi géneket térképezésen alapuló klónozás segítségével izoláljuk. Amikor egy gene-for-gene kölcsönhatás kialakításában résztvevő bakteriális és növényi gén-termék biokémiai funkcióját ismerjük, kísérleteket végezhetünk annak kiderítésére, hogy a fehérjék illetve az általuk meghatározott funkciók hogyan működnek együtt a kompatibilitás létrehozása során.

Mi a kutatás alapkérdése?
Ebben a részben írja le röviden, hogy mi a kutatás segítségével megválaszolni kívánt probléma, mi a kutatás kiinduló hipotézise, milyen kérdéseket válaszolnak meg a kísérletek.

Első ránézésre a pillangósvirágú növények és a rhizobium baktériumok között kialakuló nitrogénkötő szimbiózis egy kölcsönösen előnyös kapcsolatnak tűnik, mert szelektív előnyt biztosít mindkét partner számára a nem-szimbiotikus létformával szemben. Ez a szimbiózis lehetővé teszi a növény számára, hogy nitrogén-hiányos talajokon is növekedjen, míg a baktériumok gyorsabban szaporodnak a gümőkben, mint a talajban. Mindazonáltal új eredmények láttak napvilágot arra vonatkozóan, hogy létezik egy folyamatos "fegyverkezési verseny" a partnerek között, hogy dominálják a kapcsolatot és minél több hasznot húzzanak a másik szervezet erőfeszítéseiből. Nemrégiben felfedeztünk több olyan inkompatibilis kölcsönhatást, melyben az egyéb társakkal jól együttműködő partnerek nem tudtak hatékony nitrogénkötő szimbiózist kialakítani. Ez a tulajdonság, azaz amikor a fenotípus egy bakteriális gén (in)aktivitásának és egy növényi gén valamelyik alléjének kombinációján múlik, emlékeztet a növények és az őket fertőző mikroorganizmusok tanulmányozása során leírt gene-for-gene kölcsönhatásokra. A projekt keretében az érintett bakteriális és növényi gének, génvariánsok megismerése révén fel szeretnénk tárni, i) miképp zajlik egy prokarióta és egy eukarióta organizmus közötti kapcsolat finomhangolása, ii) vajon ezek a gene-for-gene kölcsönhatások rokoníthatók-e a patogén organizmusokra adott válaszreakciókkal, illetve azok elkerülésével.

Mi a kutatás jelentősége?
Röviden írja le, milyen új perspektívát nyitnak az alapkutatásban az elért eredmények, milyen társadalmi hasznosíthatóságnak teremtik meg a tudományos alapját. Mutassa be, hogy a megpályázott kutatási területen lévő hazai és a nemzetközi versenytársaihoz képest melyek az egyediségei és erősségei a pályázatának!

Jelenleg kevés ismerettel rendelkezünk arról, hogy miképp működik a szimbiotikus kapcsolatok finomhangolása, viszont arról, hogy bizonyos növényi gének alléljeinek és bizonyos bakteriális funkciók hiányának/meglétének kombinációja hogyan befolyásolja a szimbiotikus partnerek kompatibilitását, semmilyen információnk nincs. Ennek az eddig alig tanulmányozott területnek a felfedezése, azaz az egyébként vad típusú baktériumok és növények közötti inkompatibilitás vizsgálata mind tudományos, mind gyakorlati jelentőséggel bír: A bakteriális és növényi gének azonosítása feltárhatja i) miképp zajlik egy prokarióta és egy eukarióta organizmus közötti kapcsolat finomhangolása, ii) vajon ezek a gene-for-gene kölcsönhatások rokoníthatók-e a patogén organizmusokra adott válaszreakciókkal, illetve azok elkerülésével. A szántóföldi gyakorlatban ilyen inkompatibilis kölcsönhatások is szerepet játszhatnak a vártnál alacsonyabb termésmennyiség kialakulásában. Például, ha egy bizonyos inkompatibilitási allélt hordozó pillangós növényfajtát olyan talajon növesztenek, melyben a domináns rhizobium az inkompatibilitási génnel, gén-változattal rendelkezik, a növény potenciális terméshozama nem tud realizálódni. Hasonlóképp, ha a rhizobiális inokulum inkompatibilis a termesztett fajtával, termésnövelő képessége elveszik.
A világon egyetlen csoport tanulmányozza a gene-for-gene kölcsönhatások bakteriális részét, akikkel együttműködést kezdeményeztünk a növényi oldal vizsgálatára.

A kutatás összefoglalója, célkitűzései laikusok számára
Ebben a fejezetben írja le a kutatás fő célkitűzéseit alapműveltséggel rendelkező laikusok számára. Ez az összefoglaló a döntéshozók, a média, illetve az érdeklődők tájékoztatása szempontjából különösen fontos az NKFI Hivatal számára.

A pillangósvirágú növények (lucerna, borsó, szója, stb) és a talajlakó rhizobium baktériumok közötti nitrogénkötő szimbiózisnak hatalmas ökológiai és mezőgazdasági jelentősége van. E növények révén kerül be a legtöbb, más élőlények által is felhasználható nitrogénvegyület a bioszférába és fontos pionír, azaz elsőként megtelepülő fajok a természetben. Azért, mert könnyen jutnak nitrogénhez, magjuk és szénájuk fehérjékben gazdag, így fontos fehérjeforrásként szolgálnak az emberi táplálkozásban és az állati takarmányozásban. Emellett, a pillangósvirágú növények fontos szerepet töltenek be a fenntartható mezőgazdasági termelésben a talaj tápanyagtartalmának műtrágyázás nélküli javításával. A szimbiózis a partnerek számára kölcsönösen előnyös kapcsolat. Ennek ellenére a partnerek egy folyamatos fegyverkezési verseny részesei, melynek célja a kapcsolat dominálása, hogy minél több hasznot húzzanak a másik szervezet erőfeszítéseiből. A fegyverkezés a szimbiózis kudarcához vezethet akkor, ha egy bizonyos rhizobium inkompatibilissé válik természetes gazdanövényének egyik variánsával szemben. A szántóföldi gyakorlatban ilyen inkompatibilis kölcsönhatások is szerepet játszhatnak a vártnál alacsonyabb termésmennyiség kialakulásában. Például, ha egy bizonyos inkompatibilitási allélt hordozó pillangós növényfajtát olyan talajon növesztenek, melyben a domináns rhizobium az inkompatibilitási génnel, génváltozattal rendelkezik, a növény potenciális terméshozama nem tud realizálódni. Hasonlóképp, ha a rhizobiális inokulum inkompatibilis a termesztett fajtával, termésnövelő képessége elveszik. Célunk, hogy azonosítsuk azokat a géneket, gén-variánsokat, melyek e tulajdonságokért felelősek.
Summary
Summary of the research and its aims for experts
Describe the major aims of the research for experts.

Although the nitrogen-fixing symbiosis between leguminous plants and rhizobia is considered as and indeed is a mutualistic interaction that is advantageous for both partners, we identified a number of incompatible partnerships where the otherwise effective partners fail to develop efficient interaction. This phenomenon, i.e. the phenotype of the interaction is dependent on the combination of the activity or inactivity of a bacterial gene and a plant allele, resembles the gene-for-gene interactions described for plants and their microbial pathogens. In the project, we intend to identify those bacterial genes and plant gene variants that determine the fate of the interaction. For this purpose, we will create mutant as well as transconjugant populations carrying transposon insertions and the genomic library of Sinorhizobium medicae, respectively, from those Sinorhizobium meliloti strains that form incompatible interaction with certain Medicago truncatula ecotypes and use the populations in nodulation assays. The genes responsible for the (in)compatibility will be identified via the restoration of the compatibility. The plant genes, gene variants involved in the development of (in)compatibility will be isolated with map-based cloning. When the biochemical function of both the bacterial and plant genes in a gene-for-gene interaction will be known, experiments how the gene products interact will be performed.

What is the major research question?
Describe here briefly the problem to be solved by the research, the starting hypothesis, and the questions addressed by the experiments.

At a first sight, the nitrogen-fixing symbiosis between legumes and rhizobia seems to be balanced, as it provides a selective advantage to each partner as compared to their respective aposymbiotic lifestyle. This symbiosis allows plants to thrive on nitrogen-poor soils while bacteria multiply more rapidly within nodules than in soil. However, some evidences have appeared that there exists a constant "arm race" between the partners in order to dominate the interaction and to gain more benefit from the efforts of the other organism. Recently, we identified a number of incompatible partnerships where the otherwise effective partners fail to develop efficient interaction. This phenomenon, i.e. the phenotype of the interaction is dependent on the combination of the activity or inactivity of a bacterial gene and a plant allele, resembles the gene-for-gene interactions described for plants and their microbial pathogens. In the project, we intend to reveal i) how the interaction between a prokaryotic and an eukaryotic organisms is fine-tuned; ii) whether these gene-for-gene like interactions are related to (the avoidance of) pathogenic responses via the identification of the bacterial and plant genes, gene variants.

What is the significance of the research?
Describe the new perspectives opened by the results achieved, including the scientific basics of potential societal applications. Please describe the unique strengths of your proposal in comparison to your domestic and international competitors in the given field.

Very little information is available how the fine tuning of symbiotic associations works and nothing is known about how the combinations of certain plant gene alleles and the presence/absence of bacterial functions affect the compatibility of the symbiotic partners. The exploration of this poorly studied field, i.e. the investigation of such incompatibilities between otherwise wild-type bacteria and plants has both scientific and practical importance: The identification of the bacterial and plant genes might reveal i) how the interaction between a prokaryotic and an eukaryotic organisms is fine-tuned; ii) whether these gene-for-gene like interactions are related to (the avoidance of) pathogenic responses. In practice, these incompatibilities might be responsible for lower than expected yields on the fields. For example, if a legume cultivar carrying a certain incompatibility allele is grown on a field where the dominant rhizobia harbors the incompatibility gene, the yield potential of the crop cannot be realized. Similarly, if the rhizobial inoculant is incompatible with the grown cultivar, its growth promoting activity is diminished.
Only one group in the world studies the rhizobial side of the gene-for-gene interactions in symbiosis with which we established interaction for studying the plants side.

Summary and aims of the research for the public
Describe here the major aims of the research for an audience with average background information. This summary is especially important for NRDI Office in order to inform decision-makers, media, and others.

Nitrogen fixing root symbioses of legume plants with soil bacteria collectively called rhizobia have a tremendous ecological and agronomic impact. These plants constitute a major input of combined nitrogen in the biosphere and they are key pioneering plants in ecological successions. Because of the ease with which legumes can acquire nitrogen, their seeds and forage tend to be highly proteinaceous and therefore, these plants are an invaluable source of protein in both human and animal nutrition. In addition, legumes also play a very important role in sustainable agriculture by enhancing soil fertility without the need for fertilizer application. Symbioses are considered as and indeed are mutualistic interactions that are advantageous for the involving partners. However, there exists a constant "arm race" between the partners in order to dominate the interaction and to gain more benefit from the efforts of the other organism. This arm race may lead to the failure of the interaction when a certain rhizobia incompatible with a variant of its natural host. In practice, these incompatibilities might be responsible for lower than expected yields on the fields. For example, if a legume cultivar carrying a certain incompatibility allele is grown on a field where the dominant rhizobia harbors the incompatibility gene, the yield potential of the crop cannot be realized. Similarly, if the rhizobial inoculant is incompatible with the grown cultivar, its growth promoting activity is diminished. Our aim is to identify those genes and gene variants that are responsible for this phenomenon.





 

Final report

 
Results in Hungarian
A pillangósvirágú növények fontos részei a fenntartható mezőgazdasági termelésnek, mert a talajlakó rhizobium baktériumokkal nitrogén-kötő szimbiózist hoznak létre, miáltal jelentősen csökken az előállításukhoz/szállításukhoz nagy mennyiségű fosszilis energiát igénylő műtrágyák iránti igényük. Az együttműködés nem mindig működik, bizonyos, más partnerekkel hatékony szimbiózist kialakító természetes variánsok nem tudnak nitrogénkötő kapcsolatot létrehozni, inkompatibilitásak, miáltal a terméshozam jelentősen csökkenhet. A kutatások gazdasági jelentőségén túl vizsgálataink nem várt fontos új eredményekre vezettek: Kiderítettük, hogy a gümőspecifikus ciszteinben gazdag (NCR) peptidek nemcsak a bakteroidok terminális differenciálódását és fennmaradását biztosítják, hanem a szimbiotikus partnerek kiválasztásában is szerepet játszanak, mert a Medicago truncatula Jemalong ökotípusa által termelt két NCR peptid eliminálja az inkompatibilis törzseket a gyökérgümőből. Hasonlóképp kimutattuk, hogy bár a Medicago fajok megkövetelik, hogy baktérium partnereik a Sinorhizobium fajokra jellemző extracelluláris poliszaharidot termeljék ahhoz, hogy bejussanak a növényi szövetekbe, de az egyes növényi vonalak két receptor fehérje segítségével válogatnak a baktérium törzsek között, mégpedig egy törzs-specifikus poliszacharid, valószínűleg az LPS szerkezete alapján. Azok a törzsek, amelyek az LPS O-antigénjének inkompatibilis verziójával rendelkeznek, nem léphetnek be az infekciós fonalakba.
Results in English
Legumes are important elements of the sustainable agricultural systems because they are able to establish nitrogen-fixing symbiosis with soil bacteria called rhizobia. Because of this ability they require less fertilizers that are produced/delivered by using large amounts of fossil energy. The cooperation between the two organisms is not always efficient, there are combinations of ecotypes and strains, which establish nitrogen-fixing symbiosis with other partners, that cannot develop efficient interaction with each other leading to severe yield loss. Beyond the economical importance of the research on incompatibilities, our studies led to new, unexpected discoveries: We showed that nodule-specific cysteine-rich (NCR) peptides play an important role not only in directing terminal differentiation and persistence of bacteroids but also in the selection of the symbiotic partners. In Medicago truncatula Jemalong, two NCR peptides eliminates incompatible Sinorhizobium strains from the nodule. We have shown that although Medicago plants require the production of the extracellular polysaccharide characteristic for the Sinorhizobium species to allow their entry into the plant tissues, the individual plant ecotypes use a receptor pair to select among rhizobia based on the structure of another surface polyasaccharide, most probably the LPS. Sinorhizobium strains producing the strain-specific O-antigen of the LPS with the incompatible structure are excluded from the infection threads.
Full text https://www.otka-palyazat.hu/download.php?type=zarobeszamolo&projektid=120122
Decision
Yes





 

List of publications

 
1. Wang Q, Yang S, Liu J, Terecskei K, Abraham E, Gombar A, Domonkos A, Szucs A, Kormoczi P, Wang T, Fodor L, Mao L, Fei Z, Kondorosi E, Kalo P, Kereszt A, Zhu H: Host-secreted antimicrobial peptide enforces symbiotic selectivity in Medicago truncatula, Proc Natl Acad Sci U S A. 114: 6854-6859., 2017
Wang Q, Liu J, Yang S, Körmöczi P, Kereszt A, Zhu H.: Nodule-Specific Cysteine-Rich Peptides Negatively Regulate Nitrogen-Fixing Symbiosis in a Strain-Specific Manner in Medicago truncatula., Mol Plant Microbe Interact. 31:240-248., 2018
Wang Q, Liu J, Yang S, Körmöczi P, Kereszt A, Zhu H.: Nodule-Specific Cysteine-Rich Peptides Negatively Regulate Nitrogen-Fixing Symbiosis in a Strain-Specific Manner in Medicago truncatula., Mol Plant Microbe Interact. 31:240-248., 2018
Kovacs S, Fodor L, Domonkos A, Ayaydin F, Laczi K, Rákhely G, Kalo P.: Amino Acid Polymorphisms in the VHIID Conserved Motif of Nodulation Signaling Pathways 2 Distinctly Modulate Symbiotic Signaling and Nodule Morphogenesis in Medicago truncatula, Front Plant Sci . 2021 Dec 13;12:709857. doi: 10.3389/fpls.2021.709857, 2021
Sós-Hegedűs A, Domonkos Á, Tóth T, Gyula P, Kaló P, Szittya G.: Suppression of NB-LRR genes by miRNAs promotes nitrogen-fixing nodule development in Medicago truncatula, Plant Cell Environ. 2020 May;43(5):1117-1129. doi: 10.1111/pce.13698, 2020
Domonkos Á, Kovács S, Gombár A, Kiss E, Horváth B, Kováts GZ, Farkas A, Tóth MT, Ayaydin F, Bóka K, Fodor L, Ratet P, Kereszt A, Endre G, Kaló P: NAD1 controls defense-like responses in Medicago truncatula symbiotic nitrogen fixing nodules following rhizobial colonization in a BacA-independent manner, GENES 8: (12) 387, 2017
Nagymihaly M, Vasarhelyi BM, Barriere Q, Chong T-M, Balint B, Bihari P, Hong K-W, Horvath B, Ibijbijen J, Amar M, Farkas A, Kondorosi E, Chan K-G, Gruber V, Ratet P, Mergaert P, Kereszt A: The complete genome sequence of Ensifer meliloti strain CCMM B554 (FSM-MA), a highly effective nitrogen-fixing microsymbiont of Medicago truncatula Gaertn, STANDARDS IN GENOMIC SCIENCES 12: 75, 2017
Wang T., Balla B., Kovács S., Kereszt A.: Varietas delectat: exploring natural variations in nitrogen-fixing symbiosis research, Front. Plant Sci. 13:856187. doi: 10.3389/fpls.2022.856187, 2022
Kovács S., Kiss E., Jenei S., Fehér-Juhász E., Kereszt A., Endre G.: The Medicago truncatula IEF gene is crucial for the progression of bacterial infection during symbiosis, Mol Plant Microbe Interact. doi: 10.1094/MPMI-11-21-0279-R, 2022





 

Events of the project

 
2020-02-12 16:37:29
Résztvevők változása
2019-06-11 14:23:51
Résztvevők változása
2018-01-23 10:38:04
Kutatóhely váltás
A kutatás helye megváltozott. Korábbi kutatóhely: Genomikai kutatócsoport (MTA Szegedi Biológiai Kutatóközpont), Új kutatóhely: Növénybiológiai Intézet (MTA Szegedi Biológiai Kutatóközpont).
2017-12-20 12:55:26
Résztvevők változása




Back »