Lipid polymorphism of thylakoid membranes. Structural entities, membrane dynamics, photosynthetic functions  Page description

Help  Print 
Back »
 

Details of project

  
Identifier
128679
Type K
Principal investigator Garab, Győző
Title in Hungarian Tilakoidmembránok lipidpolimorfizmusa. Szerkezeti egységek, membrándinamika, fotoszintetikus funkciók
Title in English Lipid polymorphism of thylakoid membranes. Structural entities, membrane dynamics, photosynthetic functions
Keywords in Hungarian fotoszintézis, tilakoidmembrán, kettősréteg (builayer) membrán, nem-bilayer lipidek, nem-lamelláris lipid fázisok, lipokalinok, 31P-NMR, Merocyanine-540, stacionárius és időben bontott spektroszkópia
Keywords in English photosynthesis, thylakoid membranes, bilayer membrane, non-bilayer lipids, non-lamellar lipid phases, lipocalins, 31P-NMR, Merocyanine-540, steady-state and time-resolved spectroscopy, SAXS, SANS, EM
Discipline
Biophysics (e.g. transport mechanisms, bioenergetics, fluorescence) (Council of Medical and Biological Sciences)60 %
Ortelius classification: Molecular biophysics
Plant stress biology (Council of Complex Environmental Sciences)20 %
Lipid synthesis, modification and turnover (Council of Medical and Biological Sciences)20 %
Panel Molecular and Structural Biology and Biochemistry
Department or equivalent Institute of Plant Biology (HUN-REN Biological Research Centre Szeged)
Participants Akhtar, Parveen
Almásy, László
Böde, Kinga Ilona
Bóta, Attila Géza
Dorogi, Márta
Kanna, Sai Divya
Lambrev, Petar
Magyar, Melinda
Markó, Márton
Nagy, Gergely
Páli, Tibor László
Patty, Lucas
Sipka, Gábor
Steinbach, Gábor
Szilák, László
Ughy, Bettina
Vígh, László
Zsíros, Ottó
Starting date 2018-09-01
Closing date 2023-05-31
Funding (in million HUF) 47.912
FTE (full time equivalent) 12.45
state closed project
Summary in Hungarian
A kutatás összefoglalója, célkitűzései szakemberek számára
Itt írja le a kutatás fő célkitűzéseit a témában jártas szakember számára.
Általános célunk a membrán biológia egyik alap problémájának, a nem-bilayer lipidek és nem-lamelláris lipid fázisok biológiai membránokban betöltött szerepének jobb megértése. Tanulmányaink a következő specifikus kérdésekre fognak fókuszálni: (i) Szeretnénk azonosítani a nem-bilayer lipid fázisok szerkezeti elemeit. Nemrég P-NMR használatával kimutattuk a tilakoid bilayer fázis együttlétezését három nem-bilayer lipid fázissal, és egy új modellt javasoltunk a tilakoid membránokra (Garab et al. 2017 Sci Rep). Az egyik izotróp fázist lipokalinként határoztuk meg, egy másikat a grána és sztróma tilakoid membránok fúziójával, egy fordított hexagonális fázist pedig a membránhoz tapadt kis lipid cseppekkel magyaráztunk. Ezen kívül erős heterogenitást is megfigyeltünk dielektromos környezetében MC540-nyel festett tilakoid lipideken végzett időfelbontott fluoreszcencia spektroszkópiai vizsgálatok során. Membrán preparátumok széles körén tervezünk különböző biofizikai technikákat (pl. fejlett mikroszkópia – FLIM és DPLSM; SAXS, FF-EM) alkalmazni és direkt bizonyítékot szolgáltatni a különböző nem-lamelláris lipid fázisok eredetére. (ii) Meghatározzuk a nem-bilayer lipid fázisok szerkezeti dinamikára gyakorolt hatását, főleg neutronszóráson alapuló technikák használatával, kiegészítve a különböző spektrális paraméterek hőmérséklet- és fénystabilitás méréseivel. (iii) Ezen lipid fázisok fiziológiai jelentőségét a fotoszintetikus fényreakciók ‘standard’ technikáival fogjuk vizsgálni, legfőképp stressz kondíciók alatt. Ezen kívül minden vizsgálat során elvégezzük a minták pontos analitikai jellemzését is.

Mi a kutatás alapkérdése?
Ebben a részben írja le röviden, hogy mi a kutatás segítségével megválaszolni kívánt probléma, mi a kutatás kiinduló hipotézise, milyen kérdéseket válaszolnak meg a kísérletek.
A pályázat legfontosabb kérdése: mi a nem-bilayer lipidek és nem-lamelláris lipid fázisok szerepe a tilakoid membránok szerkezetében és funkciójában?
Az oxigenikus fotoszintetikus organizmusokban a fotoszintézis fényreakciói a tilakoid membránokban, lapított lipid vezikulákban zajlanak le, amelyek elválasztják a külső és belső vizes fázisokat. Ezek a membránok tartalmazzák tulajdonképpen az összes komponenst, amelyek részt vesznek a fotoszintézis fényreakcióiban. A fotoszintetikus elektron (és proton) transzport rendszer működése vezet a molekuláris oxigén fejlesztéséhez, a NADPH szintéziséhez és ez generálja az elektrokémiai potenciál grádienst, amely az ATP szintézisére fordítódik. Az ATP szintéziséhez szükséges a tilakoid membrán bilayer formája, amely impermeábilis a víznek és a legtöbb vízoldékony molekulának és ionnak. Éppen emiatt az összes energia-átalakító membrán működési állapota a bilayer. Ennek az erős korlátozásnak a fényében nem egyszerű megérteni, hogy a fő lipid fajták a tilakoid membránokban, hasonlóan minden energia-átalakító membránhoz, nem-bilayer lipidek.
Korábbi kísérleteink alapján, amelyek során azonosítottuk három nem-bilayer lipid fázis létezését, egy új membrán modellt javasoltunk a tilakoid membránokra. Jelen pályázatban szeretnénk azonosítani azokat a szerkezeti elemeket, amelyek ezeket a nem-bilayer fázisokat tartalmazzák és rávilágítanánk fiziológiai szerepükre. Ebből a célból – a széleskörű szakértelemmel rendelkező partnereink segítségével – biofizikai, biokémiai és fiziológiai technikák széles körét fogjuk alkalmazni vad típusú és mutáns növényi tilakoid membránokon és preparátumokon.

Mi a kutatás jelentősége?
Röviden írja le, milyen új perspektívát nyitnak az alapkutatásban az elért eredmények, milyen társadalmi hasznosíthatóságnak teremtik meg a tudományos alapját. Mutassa be, hogy a megpályázott kutatási területen lévő hazai és a nemzetközi versenytársaihoz képest melyek az egyediségei és erősségei a pályázatának!
A pályázat a membrán biológia egyik alapkérdésével foglalkozik: a nem-bilayer lipidek és nem-lamelláris lipid fázisok (ha egyáltalán léteznek) szerepével a bilayer membránokban. Ahogy arra van den Brink-van der Laan et al. (BBA 2004) is rámutatott: “Minden membrán nagy mennyiségben tartalmazza ezeket a lipideket. Mégis, a lipidek a biológiai membránokban bilayerbe szerveződnek.” A legtöbb irodalom sikeresen ‘operál’ a ‘standard’ folyadék mozaik modellel (cf. Nicolson BBA 2014), lényegében a nem-bilayer lipidek jelenlétének figyelmen kívül hagyásával. Köztudomású, azonban, hogy minden energia-átalakító membránban a fő lipid fajok (lipid tartalmuk közel fele) nem-bilayer lipidek. Időről-időre néhány kutatócsoport kulcskérdéseket fogalmazott meg a nem-bilayer lipidekről – és rendkívül fontos adatokat gyűjtöttek össze ezen lipidek szerepéről és fázisviselkedésükről in vitro és (sokkal kevesebbet) in vivo. Tudomásunk szerint jelenleg két alternatív modell létezik az irodalomban, de Kruijff (Nature 1997) LPM (laterális nyomás) és Brown (Biochemistry 2012) FSM (rugalmas felszín) modellje. Mindkettő azt feltételezi, hogy a nem-bilayer lipidek működési állapotukban a bilayerben találhatók és nagyban befolyásolják a membránon belüli fehérjék működését. Ezzel szemben a mi dinamikus kicserélődés modellünk (DEM), amelyet először 2000-ben (Garab et al. TIPS) vetettünk fel és mostanában módosítottuk (teljesen funkcionális tilakoid membránokon végzett P-NMR mérések adatai alapján) (Garab et al. 2017 Sci Rep) – miközben nem kérdőjelezzük meg az LPM és FSM érvényességét - kihasználja azon felfedezésünket, hogy a bilayer állapot együttlétezik és ‘kommunikál’ a nem-bilayer lipid fázisokkal.

A kutatás összefoglalója, célkitűzései laikusok számára
Ebben a fejezetben írja le a kutatás fő célkitűzéseit alapműveltséggel rendelkező laikusok számára. Ez az összefoglaló a döntéshozók, a média, illetve az érdeklődők tájékoztatása szempontjából különösen fontos az NKFI Hivatal számára.
A pályázat a biológia alapkérdéseivel foglalkozik: (i) A sejtszintű élethez a Földön szükséges a membránok önszerveződése, amely lehetővé teszi a működési egységek kompartmentalizálódását, az energia-átalakításhoz szükséges elektrokémiai potenciál grádiens létrehozását és a membrán(-hoz kapcsolódó) fehérje komponensek közötti specifikus kölcsönhatásokat rugalmas 2D mátrixban. (ii) A fotoszintézis lényegében minden élet energetikai alapja a Földön: a Nap fényenergiájának kémiai energiává történő alakításával és a molekuláris oxigén fejlesztésével bolygónkat élhetővé tette. Az oxigenikus fotoszintézis fényreakciói a tilakoid membránokban játszódnak le. A fotoszintézis tervrajza segítségül szolgálhat a napenergiát használó berendezések tervezésében.
A tilakoid membránok szerkezetének és működésének jobb megértése tehát fontos mind a fényenergia átalakítás, mind a biomembránok szempontjából általánosságban. Ezen membránok működése, alap szinten, bilayer szerkezetüktől függ. Azonban, minden biológiai membrán tartalmaz nem-bilayer lipid fajtákat – amely, ellentétben az ún. bilayer lipidekkel, nem képesek bilayerekbe szerveződni. A membránokban betöltött szerepük még mindig enigmatikus. Ez különösen az energia-átalakító membránokra igaz, amelyekben a lipidek közel fele tartozik ebbe a kategóriába. PI és munkatársainak kísérleti adatai a közelmúltban felfedték a bilayer és nem-bilayer lipid fázisok együttlétezését teljesen funkcionális tilakoid membránokban. Ez alapján egy új membrán modellt javasoltak, amely, legalábbis részben, magyarázatot kínál a nem-bilayer lipidek szerkezeti és működési szerepére a tilakoid membránokban.
Summary
Summary of the research and its aims for experts
Describe the major aims of the research for experts.
Our overall goal is to gain a better understanding of one of the basic problems of membrane biology: the role of non-bilayer lipids and non-lamellar lipid phases in biological membranes. Our studies will focus on the following specific questions: (i) We would like to identify the structural entities of the non-bilayer lipid phases. Recently, using P-NMR, we have shown the co-existence of the thylakoid bilayer phase with three non-bilayer lipid phases, and proposed a novel model for thylakoid membranes (Garab et al. 2017 Sci Rep), tentatively assigning an isotropic phase to lipocalins, another isotropic phase has been proposed to arise from the fusion of granum and stroma thylakoid membranes, and an inverted hexagonal phase to small lipid droplets attached to the membranes. We also observed, by using time-resolved fluorescence spectroscopy of MC540, staining the thylakoid lipids, a strong heterogeneity in its dielectric environment. We plan to employ biophysical techniques (e.g. advanced microscopy – FLIM and DPLSM; SAXS, FF-EM) on a large variety of membrane preparations and make efforts to provide direct evidence on the origin of the different non-lamellar lipid phases. (ii) The role of non-bilayer lipid phases on the structural dynamics will be determined mainly by neutron scattering techniques, complemented with temperature- and light-stability measurements of different spectral parameters. (iii) The physiological significance of these lipid phases will be investigated using ‘standard’ techniques of the photosynthetic light reactions, applied mainly under stress conditions. All investigations will also rely on the precise analytical characterization of the samples.

What is the major research question?
Describe here briefly the problem to be solved by the research, the starting hypothesis, and the questions addressed by the experiments.
The major question of the present proposal: what is the role of non-bilayer lipids and non-lamellar lipid phases in the structure and function of thylakoid membranes.
In oxygenic photosynthetic organisms the light reactions of photosynthesis occur in the thylakoid membranes, flattened lipid vesicles, which separate the inner and outer aqueous phases. These membranes contain virtually all components that carry out the light reactions of photosynthesis. The operation of the photosynthetic electron (and proton) transport system leads to the evolution of molecular oxygen, the synthesis of NADPH and generates an electrochemical potential gradient, which is utilized for the synthesis of ATP. The synthesis of ATP requires the organization of the thylakoid membrane as a bilayer, which is impermeable to water and most water-soluble molecules and to ions. For this reason, the functional state of all energy-converting biological membranes is the bilayer. In the light of this strong restriction, it is not easy to understand that the major lipid species in thylakoid membranes, similar to all energy-converting membranes, are non-bilayer lipids.
Based on our earlier experiments, in which we identified the co-existence of three non-bilayer lipid phases, we have proposed a novel membrane model of thylakoid membranes. In the present proposal we would like to identify the structural entities containing these non-bilayer phases and shed light on their physiological roles. To this end – with the help of the broad expertise of the partners – we will use a large variety of biophysical, biochemical and physiological techniques on wild type and mutant plant thylakoid membranes and preparations.

What is the significance of the research?
Describe the new perspectives opened by the results achieved, including the scientific basics of potential societal applications. Please describe the unique strengths of your proposal in comparison to your domestic and international competitors in the given field.
The proposal deals with one of the basic questions of membrane biology: on the role of non-bilayer lipids and non-lamellar lipid phases (if they exist at all) in the bilayer membranes. As pointed out by van den Brink-van der Laan et al. (BBA 2004): “All membranes contain these lipids in large amounts. Yet, the lipids in biological membranes are organized in a bilayer.” Most of the literature successfully ‘operates’ with the ‘standard’ fluid mosaic model (cf. Nicolson BBA 2014), virtually without taking into account the presence of non-bilayer lipids. It is well known, however, that in all energy-converting membranes the major lipid species, constituting about half of their lipid contents, are non-bilayer lipids. From time-to-time, some research groups have addressed key questions of non-bilayer lipids – and gathered highly important data on the roles of these lipids and on their phase behavior in vitro and (much less) in vivo. To our knowledge, presently there are two alternative models in the literature, the LPM (lateral pressure model) of de Kruijff (Nature 1997) and the FSM (flexible surface model) of Brown (Biochemistry 2012). Both models assume that the non-bilayer lipids in their functional state are to be found in the bilayer, and that they largely influence the functions of membrane-intrinsic proteins. In contrast, our dynamic exchange model (DEM), first proposed in 2000 (Garab et al. TIPS) and modified recently (based on P-NMR data on fully functional thylakoid membranes) (Garab et al. 2017 Sci Rep) - while not questioning the validity of LPM and FSM - capitalizes on our findings that the bilayer state co-exists and ‘communicates’ with non-bilayer lipid phases.

Summary and aims of the research for the public
Describe here the major aims of the research for an audience with average background information. This summary is especially important for NRDI Office in order to inform decision-makers, media, and others.
The proposal addresses basic questions of biology: (i) Cellular life on Earth requires the self-assembly of membranes – which allow compartmentalization of functional units, generation of electrochemical potential gradients for energy conversion and specific interactions between membrane(-associated) protein components in a flexible 2D matrix. (ii) Photosynthesis is the energetic basis of virtually all life on Earth: by converting the light energy of sunshine to chemical energy and by evolving molecular oxygen it has transformed our globe into a habitable planet. The light reactions of oxygenic photosynthesis occur in the thylakoid membranes. The blue-print of photosynthesis might help us in designing solar energy devices.
The better understanding of structure and functions of thylakoid membranes are thus important both from the point of view of light-energy conversion and the biomembranes in general. The functioning of these membranes, at the basic level, depends on their bilayer structure. However, all biological membranes contain non-bilayer lipid species – which, in contrast to the so-called bilayer lipids, are not capable of self-assembling into bilayers. Their role in the membranes is still enigmatic. This is especially true for energy-converting membranes, in which about half of the lipids belong to this category. Recent experimental data of the PI and coworkers, revealing the coexistence of the bilayer and non-bilayer lipid phases in fully functional thylakoid membranes, coworkers has led to the proposal of a novel membrane model, which may, at least in part, offer explanation for the structural and functional roles of non-bilayer lipids in thylakoid membranes.




 

Final report

  
Results in Hungarian
Az OTKA támogatásával folytatott kutatások a nem-kettősréteg lipidek és nem-lamelláris lipid fázisok szerkezeti és funkcionális szerepének tisztázására irányultak és a ’standard’ folyadék-mozaik membránmodell kiterjesztését célozták. Megállapítottuk, hogy (i) a tilkoidmembánokban (TM) a kettősréteg fázis mellett legalább három nem-lamelláris fázis van jelen; (ii) a lipid poliporfizmus nem írható a gránum-sztróma laterális heterogenitás számlájára; (iii) a nem-lamelláris fázisok a szuperkomplexeket magukba ágyazó kettősréteg régiótól elkülönülő doménekben találhatók; (iv) izotróp fázisok részben a lipokalin(jellegű) proteinek (pl. a vízoldékony fotoprotektív enzim, VDE) lipidekkel alkotott asszociátumaiból, részben pedig, valószínűleg, membrán fúziós eredetűek; (v) sztróma-oldali proteinek vagy polipeptidek lipidekkel alkotott egységei inverz-hexagonális doméneket hoznak létre; (vi) a TM minták polimorfizmusához a plasztoglobulus nem járul hozzá; (vii) a nem-lamelláris membránfázisok reverzibilis hőmérséklet és pH indukált szerkezetváltozásokat mutatnak; (viii) a TM-ban így megnövekedett izotróp fázisok korrelálnak a VDE aktivitás-növekedésével. A ’standard’ modellt meghaladó membránmodellek közül azok amelyek nem engedik meg nem-lamelláris lipid fázisok jelenlétét nem alkalmasak a TM lipidfázis viselkedésének leírására; ugyanakkor a TM rendszer önszerveződése és szerkezeti/funkcionális plaszticitása jól értelmezhető a DEM (Dynamic Exchange Model) keretein belül.
Results in English
We addressed basic questions concerning the structural and functional roles of non-lamellar lipid phases in plant TMs, and extended the ’standard’ fluid-mosaic model of biological membranes. We (i) confirmed the co existence of a lamellar and (at least) three non lamellar lipid phases in plant thylakoid membranes (TMs); showed that (ii) the granum/stroma lateral heterogeneity cannot be correlated with the polymorphism of TMs; (iii) the non lamellar phases are to be found in domains outside the protein-rich areas that contain the lipid-bilayer embedded photosynthetic supercomplexes; (iv) the isotropic phases are probably involved in membrane fusions and originate from association of lipid molecules with lipocalin(-like) proteins, including the water-soluble photoprotective enzyme VDE; (v) inverted hexagonal phase is generated by lipid molecules surrounding and/or encapsulating stromal side proteins or polypeptides; (vi) the role of plastoglobuli, as a possible source of non lamellar lipid phases, can be ruled out; (vii) revealed reversible temperature- and pH-induced enhancements of the isotropic phase(s), and (viii) the enhanced isotropic phase in TMs was correlated with the modulation of VDE activity. Membrane models beyond the ’standard’ model which confine the role of non lamellar lipids in the membrane bilayer cannot be reconciled with the existing data. The dynamic exchange model (DEM) explains all data and the self-assembly and structural/functional plasticity of TMs.
Full text https://www.otka-palyazat.hu/download.php?type=zarobeszamolo&projektid=128679
Decision
Yes





 

List of publications

  
Lambrev Petar H., Akhtar Parveen, Garab Győző: Plasticity of Photosystem II. Fine-Tuning of the Structure and Function of Light-Harvesting Complex II and the Reaction Center, Photosynthesis: Molecular Approaches to Solar Energy Conversion, 2021
Václav Karlický, Zuzana Kmecová Materová, Irena Kurasová, Jakub Nezval, Michal Štroch, Győző Garab & Vladimír Špunda: Accumulation of geranylgeranylated chlorophylls in the pigment-protein complexes of Arabidopsis thaliana acclimated to green light: effects on the organization of light-h, Photoshynthesis Research, 2021
Sai Divya Kanna, Ildikó Domonkos, Tímea Ottília Kóbori, Ágnes Dergez, Kinga Böde, Sarolta Nagyapáti, Ottó Zsiros, Renáta Ünnep, Gergely Nagy, Gyözö Garab, László Szilák, Katalin Solymosi, László Kovács and Bettina Ughy: Salt Stress Induces Paramylon Accumulation and Fine-Tuning of the Macro-Organization of Thylakoid Membranes in Euglena gracilis Cells, FRONTIERS IN PLANT SCIENCE, 2021
Gasanoff Edward, Liu Yipeng, Li Feng, Hanlon Paul, Garab Gyozo: Bee Venom Melittin Disintegrates the Respiration of Mitochondria in Healthy Cells and Lymphoblasts, and Induces the Formation of Non-Bilayer Structures in Model Inner Mit, INTERNATIONAL JOURNAL OF MOLECULAR SCIENCES, 2021
Wang Haoyu, Qin Hao, Garab Gyozo, Gasanoff Edward S.: Short-Chained Alcohols Make Membrane Surfaces Conducive for Melittin Action: Implication for the Physiological Role of Alcohols in Cells, CELLS, 2022
Sipka Gabor, Nagy Laszlo, Magyar Melinda, Akhtar Parveen, Shen Jian-Ren, Holzwarth Alfred R., Lambrev Petar H., Garab Gyozo: Light-induced reversible reorganizations in closed Type II reaction centre complexes: physiological roles and physical mechanisms, OPEN BIOLOGY, 2022
Magyar M., Akhtar P., Sipka G., Han W., Li X., Han G., Shen J.-R., Lambrev P.H., Garab G.: Dependence of the rate-limiting steps in the dark-to-light transition of photosystem II on the lipidic environment of the reaction center, PHOTOSYNTHETICA, 2022
Garab Győző, Yaguzhinsky Lev S., Dlouhý Ondřej, Nesterov Semen V., Špunda Vladimír, Gasanoff Edward S.: Structural and functional roles of non-bilayer lipid phases of chloroplast thylakoid membranes and mitochondrial inner membranes, Progress in Lipid Research, 2022
Dlouhy Ondrej, Karlicky Vaclav, Javornik Uros, Kurasova Irena, Zsiros Otto, Sket Primoz, Kanna Sai Divya, Bode Kinga, Vecerova Kristyna, Urban Otmar, Gasanoff Edward S., Plavec Janez, Spunda Vladimir, Ughy Bettina, Garab Gyozo: Structural Entities Associated with Different Lipid Phases of Plant Thylakoid Membranes—Selective Susceptibilities to Different Lipases and Proteases, Cells, 2022
Ughy Bettina, Karlický Václav, Dlouhý Ondřej, Javornik Uroš, Materová Zuzana, Zsiros Ottó, Šket Primož, Plavec Janez, Špunda Vladimír, Garab Győző: Lipid-polymorphism of plant thylakoid membranes. Enhanced non-bilayer lipid phases associated with increased membrane permeability, PHYSIOLOGIA PLANTARUM 166 : 1 pp. 278-287. , 10 p., 2019
Sipka Gábor, Müller Pavel, Brettel Klaus, Magyar Melinda, Kovács László, Zhu Qingjun, Xiao Yanan, Han Guangye, Lambrev Petar H, Shen Jian-Ren, Garab Győző: Redox transients of P680 associated with the incremental chlorophyll-a fluorescence yield rises elicited by a series of saturating flashes in diuron-treated photosystem I, PHYSIOLOGIA PLANTARUM 166 : 1 pp. 22-32. , 11 p, 2019
Akhtar Parveen, Lindorfer Dominik, Lingvay Monika, Pawlak Krzysztof, Zsiros Otto, Siligardi Giuliano, Javorfi Tamas, Dorogi Marta, Ughy Bettina, Garab Gyozo, Renger Thomas, Lambrev Petar H.: Anisotropic Circular Dichroism of Light-Harvesting Complex II in Oriented Lipid Bilayers: Theory Meets Experiment, JOURNAL OF PHYSICAL CHEMISTRY B 123 : 5 pp. 1090-1098. , 9 p., 2019
Akhtar Parveen, Görföl Fanni, Garab Győző, Lambrev Petar H: Dependence of Chlorophyll Fluorescence Quenching on the Lipid-to-Protein Ratio in Reconstituted Light-Harvesting Complex II Membranes Containing Lipid Labels, CHEMICAL PHYSICS 522 pp. 242-248. , 7 p, 2019
Christian Wilhelm, Reimund Goss, Gyözö Garab: The fluid-mosaic membrane theory in the context of photosynthetic membranes: Is the thylakoid membrane more like a mixed crystal or like a fluid?, Journal of Plant Physiology, 2020
Ondřej Dlouhý, Irena Kurasová, Václav Karlický, Uroš Javornik, Primož Šket, Nia Z. P etrova, Sashka B. Krumova, Janez P lavec, Bettina Ughy, Vladimír Špunda & Győző Garab: Modulation of non‑bilayer lipid phases and the structure and functions of thylakoid membranes: effects on the water‑soluble enzyme violaxanthin de‑epoxidase, Scientific Reports, 2020
Gergely Nagy & Győző Garab: Neutron scattering in photosynthesis research: recent advances and perspectives for testing crop plants, Photoshynthesis Research, 2020
Ottó Zsiros, Gergely Nagy, Roland Patai, Katalin Solymosi, Urs Gasser, Tamás F. Polgár, Győző Garab, László Kovács and Zsolt Tibor Hörcsik: Similarities and Differences in the Effects of Toxic Concentrations of Cadmium and Chromium on the Structure and Functions of Thylakoid Membranes in Chlorella variabilis, Frontier in Plant Sciences, 2020
Ottó Zsiros, Renáta Ünnep, Gergely Nagy, László Almásy, Roland Patai , Noémi K. Székely , Joachim Kohlbrecher, Győző Garab, András Dér and László Kovács: Role of Protein-Water Interface in the Stacking Interactions of Granum Thylakoid Membranes—As Revealed by the Effects of Hofmeister Salts, Frontiers in Plant Sciences, 2020
Gergely Nagy, Győző Garab: Neutron scattering in photosynthesis research: recent advances and perspectives for testing crop plants, Photosynthesis Research, 2020
Christian Wilhelm, Reimund Goss, Győző Garab: The fluid-mosaic membrane theory in the context of photosynthetic membranes: Is the thylakoid membrane more like a mixed crystal or like a fluid?, Journal of Plant Physiology, 2020
Edward S. Gasanoff, Lev S. Yaguzhinsky, Gyozo Garab: Cardiolipin, Non-Bilayer Structures and Mitochondrial Bioenergetics: Relevance to Cardiovascular Disease, Cells, 2021
Renáta Ünnep, Suman Paul, Ottó Zsiros, László Kovács, Noémi K. Székely, Gábor Steinbach, Marie-Sousai Appavou, Lionel Porcar, Alfred R. Holzwarth, Győző Garab, Gergely Nagy: Thylakoid membrane reorganizations revealed by small-angle neutron scattering of Monstera deliciosa leaves associated with non-photochemical quenching, Open Biology, 2020
Gábor Sipka, Melinda Magyar, Alberto Mezzetti, Parveen Akhtar, Qingjun Zhu, Yanan Xiao, Guangye Han, Stefano Santabarbara, Jian-Ren Shen, Petar H Lambrev, Győző Garab: Light-adapted charge-separated state of photosystem II: structural and functional dynamics of the closed reaction center, The Plant Cell, 2021
Ondrej Dlouhý , Uroš Javornik, Ottó Zsiros, Primož Šket, Václav Karlický, Vladimír Špunda, Janez Plavec, Győző Garab: Lipid Polymorphism of the Subchloroplast—Granum and Stroma Thylakoid Membrane—Particles. I. 31P-NMR Spectroscopy, Cells, 2021
Ondřej Dlouhý, Václav Karlický, Rameez Arshad, Ottó Zsiros, Ildikó Domonkos, Irena Kurasová, András F. Wacha, Tomas Morosinotto, Attila Bóta, Roman Kouřil, Vladimír Špunda, Győző Garab: Lipid Polymorphism of the Subchloroplast—Granum and Stroma Thylakoid Membrane–Particles. II. Structure and Functions, Cells, 2021
Radosavljević Jasna Simonović, Mitrović Aleksandra Lj., Radotić Ksenija, Zimányi László, Garab Győző, Steinbach Gábor: Differential Polarization Imaging of Plant Cells. Mapping the Anisotropy of Cell Walls and Chloroplasts, INTERNATIONAL JOURNAL OF MOLECULAR SCIENCES, 2021




 

Events of the project

  
2023-02-15 14:38:40
Résztvevők változása
2021-01-29 14:30:20
Résztvevők változása



Back »