Cascading effects of direct and indirect natural enemy – pest interactions in a spider – leafhopper – plant virus – plant system  Page description

Help  Print 
Back »

 

Details of project

 
Identifier
116062
Type K
Principal investigator Samu, Ferenc
Title in Hungarian Direkt és indirekt természetes ellenség-kártevő kapcsolatok kaszkád hatásai egy pók-kabóca-növényvírus-növény rendszerben
Title in English Cascading effects of direct and indirect natural enemy – pest interactions in a spider – leafhopper – plant virus – plant system
Keywords in Hungarian predátor stressz, nem konzumptív hatások, kereső viselkedés, vírusátvitel, vektor hatékonyság, kockázatvállalás, szagingerek, mezokozmosz kísérletek
Keywords in English predator stress, non-consumptive effects, foraging behaviour, virus transmission, vector efficiency, risk taking, olfactory cues, mesocosm experiments
Discipline
Applied zoology, entomology (Council of Complex Environmental Sciences)100 %
Panel Complex agricultural sciences
Department or equivalent Plant Protection Institute (Centre for Agricultural Research)
Participants Beleznai, Orsolya Ágnes
Fülöp, Dávid
Gerstenbrand, Regina
Grúz, Adrienn
Kárpáti, Zsolt
Kiss, Balázs
Komáromi, Péter
Márton, Orsolya
Szita, Éva
Tholt, Gergely
Tóth, Zoltán
Starting date 2015-09-01
Closing date 2020-12-31
Funding (in million HUF) 42.594
FTE (full time equivalent) 22.24
state closed project
Summary in Hungarian
A kutatás összefoglalója, célkitűzései szakemberek számára
Itt írja le a kutatás fő célkitűzéseit a témában jártas szakember számára.

A növényi vírusbetegségek legyőzésének egyik legfőbb lehetősége vektoraik visszaszorításában rejlik. Ebben kívánjuk kutatni a generalista ragadozó ízeltlábúak ragadozási viselkedésének szerepét viselkedési megfigyelések, molekuláris és elektrofiziológiai módszerek, mikroskálától egészen szabadföldi szintig terjedő kísérletek integrálásával. Vizsgálataink fő fókuszában a természetes ellenségek ú.n. non-konzumptív hatása áll. A ragadozó ízeltlábú természetes ellenségek nemcsak a prédaállatok elfogyasztásával játszanak fontos szerepet a kártevő populációk szabályozásában hanem a jelenlétükkel okozott predátor stresszel (PS) is. A PS hatására a kártevők viselkedése drasztikusan megváltozhat, pl. csökkenhet a tápnövény fogyasztása.
A pályázat fő célja hogy megértsük hogy hogyan hat a ragadozás és a PS a prédaállatok populációira és táplálkozási viselkedésére növényi nedv szívogató, vírusvektor rovarok esetében, illetve létezik-e a vírusátvitelre kiható kaszkád hatás. A pályázatban a PS és a ragadozás kaszkád hatását fogjuk tanulmányozni egy “pók-kabóca-növényvírus-növény” modell rendszerben, melynek elemei gyakoriak európai agrárterületeken, szegélyekben és parlagokon, és fontos szerepük van a növényi vírus betegségek terjesztésében. A modell rendszer magába foglalja a Tibellus oblongus pókot, a Psammotettix alienus mezeikabócát, a búza törpülés vírust (WDV) és a gabonaféléket, mint gazdanövényt. A pók és a mezeikabóca egyaránt tömeges faj. P. alienus az egyedüli ismert vektora a WDV vírusnak amely a gabonán súlyos kártételt okozhat. Előzetes tanulmányaink során bebizonyítottuk, hogy a T. oblongus fontos természetes ellensége a kabócának.

Mi a kutatás alapkérdése?
Ebben a részben írja le röviden, hogy mi a kutatás segítségével megválaszolni kívánt probléma, mi a kutatás kiinduló hipotézise, milyen kérdéseket válaszolnak meg a kísérletek.

A pályázat során a PS és ragadozás kaszkádhatását kívánjuk tanulmányozni öt kérdéskörben.
(1) Először azt vizsgáljuk, hogy a PS befolyásolja-e a kabóca táplálkozásának fő fázisait: keresés, behatolás, nedv szívás, illetve a PS-nek van-e közvetlen hatása a fitneszre. A kabóca táplálkozásának különböző aspektusait figyeljük meg ragadozó jelenlétében mikrokozmoszban, számítógépes megfigyelő rendszerrel és elektropenetrográffal (EPG).
(2) Részletesen kívánjuk tanulmányozni hogy hogyan képes a kabóca érzékelni a ragadozó jelenlétét – amely egy alig kutatott terület. Rovar szélcsatornával, Y-olfaktométerrel és elektroantennográffal vizsgáljuk, hogy a kabóca képes-e olfaktórikus úton felfogni a ragadozó jelenlétét, a táplálkozás során szétválasztjuk a ragadozó vizuális és olfaktórikus ingereit EPG módszerrel.
(3) A PS közvetlen hatását vizsgáljuk a vektorok vírusátvitelére mikrokozmosz kísérletekben, ahol a vírusátvitel két fázisát, a felvételt és a növény inokulációját követjük PCR technikával.
(4) Szabadföldi mezokozmosz vizsgálatokkal ellenőrizzük, hogy a ragadozó jelenléte hogyan befolyásolja a vírus terjedését. A PS és a ragadozás hatását ragadozásra kész pókok és beviaszozott csáprágójú pókok hatásának különbségéből próbáljuk elkülöníteni.
(5) Szabadföldi felvételezések 14 lokalitásban pók és kabóca abundancia becslésére. Molekuláris módszerekkel kívánjuk kvantifikálni a kabóca fogyasztás arányát pókokban és a kabócák vírushordozását szabadföldi körülmények közt. Eredményeink a kaszkád hatásokat modellező későbbi tanulmányok alapjául szolgálnak.

Mi a kutatás jelentősége?
Röviden írja le, milyen új perspektívát nyitnak az alapkutatásban az elért eredmények, milyen társadalmi hasznosíthatóságnak teremtik meg a tudományos alapját. Mutassa be, hogy a megpályázott kutatási területen lévő hazai és a nemzetközi versenytársaihoz képest melyek az egyediségei és erősségei a pályázatának!

A PS tanulmányozása új és jelentős kutatási terület, különösen, hogy a PS kiváltotta kaszkádfolyamatok fontosak lehetnek a természetes ellenségek által nyújtott ökoszisztéma-szolgáltatásokban is. A felvázolt kutatások újdonsággal bírnak a következők miatt: a) A kabócák szívogató táplálkozása, vektor természete és ragadozó elkerülő viselkedése interakcióban áll egymással. Ez komplex de szinte alig kutatott kapcsolatot jelent a kabócák és ragadozóik közt. b) A kabócák jelentős növényvírus vektorok, de a PS kaszkádhatását ebben a kontextusban még nem vizsgálták, az új eredmények komoly gazdasági jelentőséggel bírhatnak. c) Kutatásunkban multidiszciplináris környezetben integrálunk innovatív, élvonalbeli módszereket (molekuláris módszerek, EPG, EAG, lézer konfokális mikroszkóp, szélcsatorna) amelyeket eddig a PS hatásának tanulmányozására még nem használtak. A módszerek nem öncélúak, segítik a ragadozó-zsákmány kapcsolatok mechanizmus szintű részleteinek megismerését. d) A mezokozmosz vizsgálatokkal a vírus terjedése által okozott kaszkád hatást tanulmányozhatjuk PCR vizsgálatok bevonásával, amely egy eddig nem alkalmazott kombináció. e) Szabadföldi anyagból molekuláris módszerrel gyomortartalom meghatározást és vírus kimutatást végzünk, eredményeink későbbi modellek parametrizálását segíthetik. Egy olyan kutatócsoportot alakult, melynek tagjai nagy szaktudással bírnak a fent említett területeken. A korábbi OTKA pályázat szabadföldi eredményei illetve az előzetes kísérletek egy olyan kísérleti modell rendszert alapoztak meg, melynek minden részében szakmai gyakorlattal rendelkezünk. Olyan kompakt kísérleteken alapuló strukturált munkatervet hoztunk létre, melynek segítségével fókuszált, tudományos jelentőséggel bíró és jól publikálható kérdéseket tudunk megválaszolni. Ha sikerül kimutatnunk hogy a növényi betegségekre hat a ragadozók által kiváltott kaszkádhatás és azt legalább a modell rendszer szintjén kvantifikálni tudjuk, az reményeink szerint egy “tudományos kaszkád hatás”-t fog elindítani, amely a ragadozó ízeltlábúak teljesen új növényvédelmi szerepét világíthatja meg. Ugyanakkor az elért eredmények nyilvánosságra hozatala új utat nyithat meg a kockázatkezelés és a ökológiai gazdálkodás terén is.

A kutatás összefoglalója, célkitűzései laikusok számára
Ebben a fejezetben írja le a kutatás fő célkitűzéseit alapműveltséggel rendelkező laikusok számára. Ez az összefoglaló a döntéshozók, a média, illetve az érdeklődők tájékoztatása szempontjából különösen fontos az NKFI Hivatal számára.

A növényi vírusbetegségek legyőzésének egyik legfőbb lehetősége vektoraik visszaszorításában rejlik. Ebben kívánjuk kutatni ízeltlábú természetes ellenségek szerepét, elsősorban az ú.n. non-konzumptív hatásokra fókuszálva. Ez azt jelenti, hogy a ragadozók puszta jelenlétük által okozott stresszel megváltoztathatják a kártevők táplálkozási viselkedését. Jelen tervezetben ragadozók kabócákon keresztüli kaszkád (indirekt) hatását vizsgálnánk gabonafélék vírusfertőzöttségére. A kabócák számos növényi vírus vektorai, a szívogatásuk közbeni vírusterjesztés komoly gazdasági probléma. A vizsgálatokban DNS technikával monitoroznánk hogy a ragadozó stressz milyen kaszkádhatással van a kabócák vírusfelvételére fertőzött növényből, illetve a hordozó kabóca vírus átadására egészséges növényekbe. Vizsgálnánk, hogy a kabócák mi módon érzékelhetik a ragadozó jelenlétét. Részletesen megfigyelnénk magát a táplálkozási folyamatot, amely során a vírusátvitel történik. Speciális technikákkal, többek közt elektropenetrográffal vizsgálnánk ragadozó jelenlétében azoknak a táplálkozási szakaszoknak a megváltozását amely a vírusterjesztéssel összefügg. Szabadföldi körülmények közt mezokozmosz és nagyobb léptékű kísérletekben pedig a ragadozó jelenlét és a gabona fertőzöttség közti statisztikai kapcsolatot vizsgálnánk. Amennyiben sikerül kimutatnunk a ragadozó jelenlét és a vírusátvitel közti kaszkádhatást, az a ragadozó ízeltlábúak egy teljesen új növényvédelmi szerepét világíthatja meg. A ragadozók kaszkádhatásáról szerzett részletes ismeretek a természetes ellenségek újfajta felhasználása előtt nyithat tért, melyet a környezetbarát növényvédelemben hasznosíthatunk.
Summary
Summary of the research and its aims for experts
Describe the major aims of the research for experts.

To combat plant viruses, the most readily available option is to suppress their insect vectors. We plan to identify the role of predatory natural enemies in virus suppression by integrating molecular and electro-physiological techniques and behavioural studies applied from micro- to field-scale. Our main focus is the non-consumptive effect of predators. Natural enemies regulate insect prey populations not only by consuming them, but also by their shear presence causing ‘predator stress’ (PS) to prey. Prey behaviour may dramatically change in response to PS, including reduced feeding in herbivores. Our main goal in this project is to understand how predation and PS influences populations and feeding behaviour in virus vector sap feeding insects and if there is any cascading effect on virus transmission.
We propose to study the cascading effect of PS and predation on a ‘spider-leafhopper-plant virus-plant’ model system, which consist of organisms commonly occurring in European agricultural fields, field margins and fallows and has economic importance because of the viral plant disease involved. The model system includes the spider Tibellus oblongus, the leafhopper Psammotettix alienus, the wheat dwarf virus (WDV) and cereals as host plants. The model predator and prey are among the dominant herbivorous and predatory arthropods in the agricultural landscape. P. alienus is the only known vector of WDV which causes severe damages to cereals. We have established in previous studies that T. oblongus is an important natural enemy of the leafhopper.

What is the major research question?
Describe here briefly the problem to be solved by the research, the starting hypothesis, and the questions addressed by the experiments.

We intend to study the cascading effect of PS and predation in five modules reflecting our main research questions:
(1) First we study if PS has an influence on the main stages of leafhopper feeding: for-aging, penetration and sap feeding, and if PS has direct fitness consequences. In these studies we observe various aspects of leafhopper feeding in microcosms in the presence of a predator using computer aided behaviour observation and techniques such as electrical penetration graph (EPG).
(2) We plan to run detailed investigations in the under-studied area how leafhoppers might sense predation risk. We examine whether leafhoppers sense predator related olfactory cues (spider volatiles, spider silk, possible alarm pheromones) in wind tunnel test, Y-olfactometer and by electroantennograph (EAG) and also try to separate the effect of predator visual and olfactory cues during feeding by EPG technique.
(3) We observe the direct effect of PS on vectors’ virus transmission in microcosm experi-ments, monitoring the two phases of transmission, uptake and plant inoculation by PCR technique.
(4) We test whether predator presence in field mesocosms change plant virus spread. We separate the effect of PS and predation by entering predation capable spiders and in another treatment spiders with waxed chelicera causing only PS.
(5) Field sampling at 14 locations to assess spider and leafhopper abundances. Leafhopper predation by spiders and virus carrying rate of leafhoppers is determined by molecular methods. Results may comprise bases for future modelling studies of cascading effects.

What is the significance of the research?
Describe the new perspectives opened by the results achieved, including the scientific basics of potential societal applications. Please describe the unique strengths of your proposal in comparison to your domestic and international competitors in the given field.

The importance of nonconsumptive effects, such as predator stress, is relatively recently discovered and they might be surprisingly significant in ecosystem functioning. To study PS in the proposed system has relevance and novelty for the following reasons: a) There are most certainly interactions between predator avoidance, special feeding mechanism and vector nature of leafhoppers, yet this intriguing system is virtually unstudied. b) Leafhoppers are important vectors of viral plant diseases, and uncovering any cascading effect of predators that affects virus transmission have a potential economic importance. c) In the project we plan an innovative use of several specialized methods, such as EPG, EAG, laser scanning confocal microscopy, wind tunnel, that have not been used to study the effect of PS, and will highlight detailed mechanism of prey-predator interaction. d) In mesocosm experiments, monitored by PCR, the actual cascading effect on virus spread will be monitored, which is a novel combination. e) We conduct molecular gut content analysis and virus test from field material, to be used in future models of cascading effects. We believe that we gathered a team whose members have expertise in all the special areas, and given the results of a previous OTKA study and the pilot experiments conducted, we have an experimental system where we have research experience with all the components. Based on this we were able to build up a structured work plan with compact experiments that will provide answers to specific question, so that we will be able to produce a substantial scientific output. If predator cascading effect on plant diseases is demonstrated, and at least for a model system quantified, then it might start a “scientific cascading effect” on research that might put the role of arthropod predators in plant protec-tion into a new perspective. Such results can be communicated to the society and may play actual role in risk assessment and agricultural management.

Summary and aims of the research for the public
Describe here the major aims of the research for an audience with average background information. This summary is especially important for NRDI Office in order to inform decision-makers, media, and others.

To combat plant viruses, the most readily available option is to suppress their insect vectors. We plan to identify the role of predatory natural enemies in virus suppression by primarily concentrating on their non-consumptive effects. This means that arthropod predators by their shear presence, by causing stress, may change prey feeding behaviour. Leafhoppers cause minimal harm by actual feeding but they spread plant viruses, which is a serious economic problem. In this project we intend to study the indirect, cascading effect of predator stress on the virus infection of cereals. We monitor by DNA techniques how predator stress modifies the leafhoppers’ virus uptake from infected, and virus transmission to uninfected plants. We study how leafhoppers might sense predators. We monitor the feeding process involved in virus transmission in detail: how predator presence changes leafhopper foraging for feeding spot, how duration of penetration and sap sucking phases change. For this we will use special techniques, among others electrical penetration graph. We will set up mesocosm and larger scales field trials to statistically test relationship between spider and leafhopper abundance and virus infection rate. If predator cascading effect on plant diseases is demonstrated, and at least for a model system quantified, then we hope it might start a “scientific cascading effect” on research that might put the role of arthropod predators in plant protection into a new perspective. Detailed knowledge about such beneficial cascades may enable us to exploit natural enemies in new ways and that the results can be used for planning more environmentally friendly management practices.





 

Final report

 
Results in Hungarian
A növényi vírusbetegségek legyőzésének egyik legfőbb lehetősége vektoraik visszaszorítása. A téma keretében tanulmányoztuk a ragadozó természetes ellenségek ú.n. non-konzumptív hatásának lehetséges kaszkád reakcióját a vírus terjedésére egy “pók – vektor kabóca –növényi vírus - gabona” modell rendszerben molekuláris, elektrofiziológiai és ökológiai módszerek integrálásával. A ragadozók puszta jelenléte predátor stresszt (PS) okozott, amely megváltoztatta a szipókás növényevő zsákmányok táplálkozási viselkedését. Nyálhüvelyek megfestésével és elektro-penetrográfiás (EPG) mérésekkel megállapítottuk, hogy a vektorok PS alatt kisebb gyakorisággal érték el a növényi célszöveteket, amelyre az in situ DNS hibridizációs vizsgálatok szerint a tanulmányozott búza törpülés vírus előfordulása korlátozódik. Így a viselkedés változás potenciálisan csökkenti a vírusátvitelt. Egy másik modell rendszerben PS kaszkád hatására a levélfogyasztás csökkent hőmérsékletfüggő módon. Ugyanakkor a nagyobb skálájú mezokozmosz vizsgálatok nem mutatták ki a PS tömeghatását a patogén terjedésére, ami a szabadföldi tesztelés szükségességét húzza alá. A projekt keretében kialakítottunk egy molekuláris ökológiai laboratóriumot, ahol WDV, valamint a ragadozó hatás szabadföldi vizsgálatához szükséges molekuláris gyomortartalmat kimutató protokollokat dolgoztunk ki és kalibráltunk. Eredményeink alapján jövőbeli kutatásainkat az agrár táplálékhálózatok és specifikus interakciók vizsgálatára kívánjuk fókuszálni.
Results in English
To combat plant viruses, the most readily available option is to suppress their insect vectors. We studied the cascading non-consumptive effect of predatory natural enemies in virus suppression by integrating molecular and electro-physiological and ecological methods applied to a spider - vector leafhopper – plant virus – cereal model system. The shear presence of spiders caused ‘predator stress’ (PS) to prey, affecting their feeding behaviour. Under PS leafhoppers reached preferred plant target tissues less frequently, as was shown by visualisation of salivary sheaths and electropenetrography (EPG). Applying in situ DNA hybridization we proved that the studied Wheat dwarf virus is limited to these target tissues, thus the behavioural change potentially reduces pathogen transmission. PS also decreased leaf consumption by pest insects in a temperature dependent way in a related model system. However, the larger scale mesocosm studies did not show a mass effect of PS in the reduction of pathogen transmission, which raises the need for direct field tests. During the project we have built up a molecular ecology lab, worked out DNA based protocols to identify WDV from samples and developed and calibrated a molecular gut content analysis procedure to study prey consumption by natural enemies under field conditions. Based on the present results our future efforts will focus on investigating agricultural food webs and specific interactions with methods developed in the project.
Full text https://www.otka-palyazat.hu/download.php?type=zarobeszamolo&projektid=116062
Decision
Yes





 

List of publications

 
Tholt, G., Kis, A., Medzihradszky, A., Szita, É., Tóth, Z., Havelda, Z. & Samu, F.: Could vectors’ fear of predators reduce the spread of plant diseases?, Sci Rep 8:8705, 2018
Rádai, Z., Kiss, B. & Samu, F.: Effect of weather conditions on cohort splitting in a wolf spider species., Journal of Arachnology 45:444-447, 2017
Samu, F., Horváth, A., Neidert, D., Botos, E. & Szita, É.: Metacommunities of spiders in grassland habitat fragments of an agricultural landscape., Basic and Applied Ecology doi.org/10.1016/j.baae.2018.07.009 (in press), 2018
Tholt, G., Szita, É. & Samu, F.: Effects of natural enemies on the penetration behavior of virus vector leafhoppers., ICE 18 PhD course in Insect Chemical Ecology Alnarp, Sweden, 11-22 June 2018, 2018
Fülöp Dávid, Tholt Gergely, Szita Éva, Beleznai Orsolya, Samu Ferenc: Molekuláris módszerek fejlesztése egy tápláléklánc tanulmányozásához, 11. Magyar Ökológus Kongresszus, Nyíregyháza, 2018. augusztus 28-30., 2018
Fülöp, D., Szita, É., Gerstenbrand, R., Tholt, G. & Samu, F.: Alternative prey does not influence DNA detectability half-life pest prey in spider gut., PeerJ (in press), 2019
Fülöp, D., Szita, É., Gerstenbrand, R., Tholt, G. & Samu, F.: Alternative prey does not influence DNA detectability half-life pest prey in spider gut., PeerJ, 7: e7680., 2019
Fülöp, D., Szita, É., Gerstenbrand, R., Tholt, G. & Samu, F.: Consuming alternative prey does not influence the DNA detectability half-life of pest prey in spider gut contents, Peerj, 7: e7680., 2019
Lajos, K., Császár, O., Miklós, S., Samu, F. & Tóth, F.: Linear woody landscape elements may help to mitigate leaf surface loss caused by the cereal leaf beetle, Landscape Ecology, 35: 2225-2238, 2020
Gerstenbrand, R., Fülöp, D., Samu, F. & Tholt, G.: Simplified and rapid staining of leafhopper salivary sheaths in plant tissues for electrical penetration graph waveform correlations, Micron (in press), 2020
Orsolya Beleznai, Jamin Dreyer, Mark Williams, Ferenc Samu, James D. Harwood: Increased temperature alters beetle behavior to increase predator effects and decrease herbivory, Program and Abstracts 20th International Congress of Arachnology July 2-9, 2016, Golden, Colorado, Editor: Paula E. Cushing, 2016
Orsolya Beleznai, Gergely Tholt, Botond Pertics, Ferenc Samu: Non-consumptive effects of a spider predator on plant penetration behavior of virus vector leafhoppers, Program and Abstracts 20th International Congress of Arachnology July 2-9, 2016, Golden, Colorado, Editor: Paula E. Cushing, 2016
Ferenc Samu, Orsolya Beleznai, Éva Szita, Erika Botos, Dóra Neidert, András Horváth: Spider metacommunities on the edge: local and landscape scale processes on natural habitat islands in an agricultural landscape, Program and Abstracts 20th International Congress of Arachnology July 2-9, 2016, Golden, Colorado, Editor: Paula E. Cushing, 2016
Beleznai Orsolya, Samu Ferenc: A Psammotettix alienus gabonakártevő kabóca kimutatása Tibellus oblongus agrobiont pókfaj gyomrából molekuláris módszerekkel, 17. Magyar Pókász Találkozó, Dinnyés, Magyarország, Abstract kötet, p. 6., 2016
Fülöp Dávid, Szita Éva, Gerstenbrand Regina, Tholt Gergely, Samu Ferenc: Vektor fajok detektálása polifág ragadozó ízeltlábúakban, 7. Szünzoológiai Szimpózium, Budapest, 2019. március 29., 2019
Tholt, G., Beleznai, O., Pertics, B. & Samu, F.: Non-consumptive effects of spider predators on the stylet probing behavior of virus vector leafhoppers, International Electropenetrography (EPG) Conference and Workshop on the New AC-DC EPG Technology. Lake Alfred, Fl., USA, 2016
Beleznai, O., Dreyer, J., Toth, Z. & Samu, F.: Natural enemies partially compensate for warming induced excess herbivory in an organic growth system, Scientific Reports 7:7266, 2017





 

Events of the project

 
2018-12-03 16:11:34
Résztvevők változása
2017-12-13 10:26:56
Résztvevők változása
2016-10-12 13:56:29
Résztvevők változása
2016-10-04 13:04:35
Résztvevők változása




Back »