Importance of chiropteran-borne viruses: detection, isolation and molecular characterization of potentially emerging novel zoonotic viruses  Page description

Help  Print 
Back »

 

Details of project

 
Identifier
129599
Type KH
Principal investigator Jakab, Ferenc
Title in Hungarian Denevérek által terjesztett virális kórokozók jelentősége: potenciálisan új, zoonótikus vírusok kimutatása, izolálása és molekuláris karakterizálása
Title in English Importance of chiropteran-borne viruses: detection, isolation and molecular characterization of potentially emerging novel zoonotic viruses
Keywords in Hungarian denevér, zoonózis, vírus, új fertőzés
Keywords in English bat, zoonoses, virus, emerging
Discipline
Microbiology: virology, bacteriology, parasitology, mycology (Council of Medical and Biological Sciences)70 %
Ortelius classification: Virology
Zoonozes (Council of Complex Environmental Sciences)20 %
Molecular biology (Council of Medical and Biological Sciences)10 %
Ortelius classification: Molecular biology
Panel Immunity, Cancer and Microbiology
Department or equivalent Szentagothai Research Centre (University of Pécs)
Participants Buzás, Dóra
Földes, Fanni Vivien
Görföl, Tamás
Herczeg, Róbert
Kemenesi, Gábor
Kurucz, Kornélia
Madai, Mónika
Oldal, Miklós
Papp, Henrietta
Zana, Brigitta
Starting date 2018-09-01
Closing date 2021-08-31
Funding (in million HUF) 19.700
FTE (full time equivalent) 6.80
state closed project
Summary in Hungarian
A kutatás összefoglalója, célkitűzései szakemberek számára
Itt írja le a kutatás fő célkitűzéseit a témában jártas szakember számára.

Az utóbbi években a denevérek kiemelt figyelmet kaptak, nemcsak ökológiai jelentőségük, hanem humán egészségügyi vonatkozásaik miatt is, mivel igazolódott, hogy a virális zoonótikus kórokozók terjesztésében szerepet játszanak. Kutatócsoportunk, 2012 óta foglalkozik denevérek által hordozott vírusok vizsgálatával. Az elmúlt évek során számos új vírus megismerésén túl sikerült azonosítani azokat a célfajokat, melyek kiemelt szereppel rendelkeznek ezen vírusok evolúciójában. Az egyik ilyen denevérfaj a hosszúszárnyú denevér (Miniopterus schreibersii), amely a tudomány számára új, Rotavírus J hordozójaként került laboratóriumunkban azonosításra. Ennek az új genetikai variánsnak a megismerése hatalmas mérföldkövet jelent a víruscsoport evolúciójának feltárásában és további szerteágazó kutatásokra ad lehetőséget. A denevérekkel kapcsolatos kutatásaink során további víruscsoportok feltárását, kimutatását és szerteágazó molekuláris biológiai vizsgálatát végeztük el, így sikerül 16 év után újra azonosítanunk az egyetlen Európából ismert filovírust hazánkban is. A filovírusokat az emberiség egyik legszörnyűbb lefolyású vérzéses lázat okozó kórokozóiként tartjuk számon, ismert tagja az Ebola vírus. A tanulmány egyik fő célja új denevérek által hordozott vírusok azonosítása és teljes genom szintű meghatározása. Habár a molekuláris detektálási módszerek a legjobb alternatívát nyújtják a denevérekben újonnan felfedezett vírusok kimutatására, a vírusok izolálása napjainkban is az egyetlen igazán megfelelő módszer a virális kórokozók zoonótikus potenciáljának felmérésére. A zoonótikus potenciál képességének felmérésére emlős sejtvonalakon végzett vírusizolációs kísérleteket tervezünk.

Mi a kutatás alapkérdése?
Ebben a részben írja le röviden, hogy mi a kutatás segítségével megválaszolni kívánt probléma, mi a kutatás kiinduló hipotézise, milyen kérdéseket válaszolnak meg a kísérletek.

Noha számos tanulmány foglalkozott a denevérek által hordozott vírusokkal a trópusi területeken, igen keveset tudunk az európai denevérekben elforduló hasonló vírusokról. Az újonnan felfedezett vírusok zoonótikus potenciálja további kutatások nélkül tisztázatlan. A legtöbb, denevér terjesztette zoonózis járvány okaként az emberi tevékenységet tartják felelősnek. A városi területek napjainkban is zajló egyre nagyobb terjeszkedése miatt a denevérek természetes élőhelyei az emberi élettérrel átfedésbe kerülnek. Egyre több denevérfajra jellemző, hogy urbanizálódik, így egyre inkább ember lakta területeken gyülekezik. A gyakoribb ember-denevér interakciók így növelik a vírus fajról-fajra történő átterjedésének esélyét. Napjainkra feltételezhető, hogy a széles fajdiverzitású denevérek veszélyt jelenthetnek az emberi közösségekre, az általuk hordozott vírusok szintén nagy diverzitása miatt. Egy megelőző tanulmányunkban a denvérek hordozta RNS-vírsuok között astrovírusokat, calicivírust, rotavírust, alfa- és béta coronavírusokat (a SARS-coronavírusok közeli rokonait is), picornavírusokat valamint filovírust mutattunk ki. Az utóbbi években tehát nagy érdeklődéssel figyelik a denevérek által hordozott pathogéneket, a humán- és állategészségügyi kockázat felmérése miatt. Fentiekből adódóan, jelen tanulmány számos kérdésre szeretne választ adni: i) milyen az újonnan felfedezett, denevérek hordozta vírusok diverzitása és mik ezen vírusok molekuláris biológiai jellegzetességei; ii) milyen az említett vírusok gyakorisága a denevérekben; iii) és legfontosabb kérdésként: van-e az újonnan kimutatott vírusoknak zoonótikus potenciálja, azaz képesek-e a gazdafajok közti határt átlépni?

Mi a kutatás jelentősége?
Röviden írja le, milyen új perspektívát nyitnak az alapkutatásban az elért eredmények, milyen társadalmi hasznosíthatóságnak teremtik meg a tudományos alapját. Mutassa be, hogy a megpályázott kutatási területen lévő hazai és a nemzetközi versenytársaihoz képest melyek az egyediségei és erősségei a pályázatának!

Sok olyan denevérek által terjesztett vírust ismerünk, melyek komoly humán- és állategészségügyi kockázatot jelentenek napjainkban. Példaként említhetjük a Malajziában és Bangladesben keringő Nipah vírust, az ausztráliai Hedra vírust, illetve a filovírusok közé tartozó Ebola vagy Marburg vírusokat is. Az utóbbi évek SARS és MERS coronavírus járványai szintén a denevérekhez köthetőek. Bár a legtöbb megbetegedés a trópusi területekre lokalizálódik, a vírusok denevérről emberre történő átterjedésének lehetősége a fejlődő országokban is problémát jelenthet. 2013-ban Szlovéniában egy új típusú orthoreovírust mutattak ki egy akut gasztroenteritisszel kórházban ápolt gyermekből, mely vírus nagy filogenetikai hasonlóságot mutatott a korábban európai denevérekben talált emlős orthoreovírusokkal. Az eset jól példázza, hogy nemcsak a trópusokon előforduló denevérek, de az európai denevérek által hordozott vírusok humán megbetegítő képességét is, valamint ismét felhívja a figyelmet a denevér vírusok kutatásának fontosságára. Noha számos tanulmány foglalkozik e témával Európában is, a Közép-kelet európai és magyarországi helyzetről kevés vagy egyáltalán semmilyen adat nem áll rendelkezésünkre. Ezért a denevérek rendszeres monitorozása információt nyújthat a vírusok tér– és időbeli eloszlásáról, valamint lehetővé teszi a leggyakoribb genetikai variánsok vizsgálatát is. A vírusok izolálásának sikeressége különböző állati és humán sejtvonalakon választ adhat lehetséges zoonótikus potenciáljukra. Fontosak lehetnek az immortalizált sejtvonalakon történő izolálási kísérletek eredményei, mivel ez nemcsak egy jól használható laboratóriumi modell létrehozását eredményezné, de lehetőséget adna a chiropterák által terjesztett vírusok vírus-gazda interakcióinak tanulmányozására is. Ezen adatok esszenciális hátterét képezik a további pathomechanizmus tanulmányoknak, illetve klinikai kutatásoknak. Jelen pályázat eredményei nemcsak a virológia tudományának alapismereteit bővítenék, de egyéb kutatás-fejlesztési (K+F) projektek alapjául is szolgálhatnának (például molekuláris biológiai és immunológiai tesztek fejlesztése).

A kutatás összefoglalója, célkitűzései laikusok számára
Ebben a fejezetben írja le a kutatás fő célkitűzéseit alapműveltséggel rendelkező laikusok számára. Ez az összefoglaló a döntéshozók, a média, illetve az érdeklődők tájékoztatása szempontjából különösen fontos az NKFI Hivatal számára.

A denevérek egyedülálló emlősök repülés és speciális tájékozódási képességükkel. Ők képviselik az emlősök legváltozatosabb, legfajgazdagabb csoportját a legszélesebb elterjedéssel, hiszen minden kontinensen megtalálhatóak az Antarktisz kivételével. Körülbelül 1230 fajukat írták le, de az új fajok száma folyamatosan növekszik. Erősen szocializálódott élőlények, kis családoktól egészen az óriási, akár több millió egyedet is számláló kolóniákban élnek. A denevérek felelősek számos fontos ökoszisztéma-szolgáltatásért, úgymint a virágok beporzása a trópusokon, kártevők pusztítását, és nem utolsó sorban a denevérek guanója igen értékes trágyának számít. A 2002-2003-as SARS világjárvány óta a denevérekben számos vírust azonosítottak, melyek közül néhány képes a faji határok átlépésére, ezáltal más állatokat és akár embereket is fertőzni. Az Ebola vírus Afrikában, vagy a veszettség vírusa Dél-Amerikában, mind kiváló példa a kockázatra, amelyet a denevérek jelentenek. Azonban ez a kockázat nem korlátozódik csupán a trópusi régiókra. A denevérekben található veszettség vírus évtizedek óta ismert Európában, ám az elmúlt évek kutatásai során új vírusokat is azonosítottak európai denevérekben. E vírusok megbetegítő képessége és fertőzési tulajdonságaik megismerése kulcsfontosságú az emberi fertőzések megelőzésében, továbbá az igen sérülékeny denevérközösségek megóvásában. A tanulmány fő célja, a vírusok leírásán túl, tesztelni azok megbetegítő képességét. Ennek eredményeként felbecsülhetjük a kockázatot mind humán egészségügyi, mind állategészségügyi és nem utolsó sorban denevérvédelmi szempontokból egyaránt.
Summary
Summary of the research and its aims for experts
Describe the major aims of the research for experts.

In the past recent years, bats have received a great deal of interest, not only because of their ecological importance, but also their relation to human health. It has been proven that they have an important role in the transmission of numerous viral zoonotic pathogens. Our research group has been investigating bat-borne viruses since 2012. In the past years we have identified several new bat-borne viruses, and we could determine bat species that have distinguished importance in the evolution of these viruses. One of these species is Miniopterus schreibersii, which was described to harbor the “Rotavirus J”, a virus that was first characterized by our group. Identifying this new genetic variant was a milestone in the investigation of the evolution of this viral family and has been fundamental for further researches. Additionally, we have detected, identified novel bat-borne viruses and by their molecular characterization and phylogenetic analysis, we could finally identify the only European filovirus in Hungary, so called Lloviu virus. Filoviruses are considered as one of the most dangerous hemorrhagic fever causing pathogens. Ebola virus belongs to this viral family, too. One of the main goals of this study is to identify novel bat-borne viruses and to characterize their full genome. Molecular detection is an advanced tool for screening and identifying novel bat-borne viruses, however virus isolation is the only method that can be applied to assess the zoonotic potential of the virus. We plan to implement virus isolation experiments on mammalian cell lines in order to determine the zoonotic potential of newly discovered bat-borne viruses.

What is the major research question?
Describe here briefly the problem to be solved by the research, the starting hypothesis, and the questions addressed by the experiments.

While numerous studies have focused on the mentioned bat viruses in tropical regions, little is known about similar viruses that may be present in European bats. Although novel viruses are being detected, their zoonotic potential remains unclear unless further studies are conducted. Most human outbreaks of bat-borne zoonotic diseases have been suggested to be as a consequence of human activities. The on-going massive growth of urban areas has resulted in the replacement of original habitats of bats in most areas of the world. Urbanization, such as roosting human territories are an increasing event of many bat species. Therefore, number of bat-human interactions might be a more frequent occasion, which may increase the possibility of inter-species transmission. At present, the risk posed by bats to the public is assumed, along with the high diversity of chiropterans, as well as the high variability of chiropteran-borne viruses. Our preliminary study provided the first information about bat-derived RNA virus diversity in our region, recognitioning the high diversity of astrovirus, calicivirus, rotavirus, alpha and beta coronaviruses (SARS-related coronavirus), picornavirus and filovirus. Bats have been a great deal of interest in identifying novel chiropteran-borne pathogens and to determine the risk to human and animal health. Therefore, there are many basic questions must be answered in this study: i.) diversity and molecular characters of novel chiropteran-borne viruses, ii.) the frequency of these viruses in different bat species, iii.) most importantly: are there any zoonotic potential i.e. the spillover into other animals or human populations of these novel viruses?

What is the significance of the research?
Describe the new perspectives opened by the results achieved, including the scientific basics of potential societal applications. Please describe the unique strengths of your proposal in comparison to your domestic and international competitors in the given field.

There are many chiropteran-borne viruses with significant impact for the public and/or animal health. Examples include the paramyxoviruses i.e. Nipah virus in Malaysia and Bangladesh, Hendra virus in Australia and members of the the filoviridae family, which was responsible for the Ebola pandemic in West-Africa, as well as Marburg viruses. Bats have also been linked to the more recent MERS coronavirus and the SARS coronavirus pandemic. Although, most of these diseases were recognized in tropical region, the possibility of bat-human spillover might be an existing problem in developing countries as well. Recently (2013), in Slovenia a novel orthoreovirus has been detected in a child hospitalized with acute gastroenteritis with high similarity to mammalian orthoreoviruses, previously found in European bats. This case well demonstrated the potential scenario of bat-borne viruses causing human diseases in Europe and the importance of bat-related virus discovery. Although numerous studies have been conducted in Europe, there is very limited or even no information available from Hungary and Central-Eastern Europe. Systemic monitoring of bats can provide us new information of the frequency, the spatial and seasonal distribution of the bat-borne viruses as well as enables us to investigate the most frequent genetic variants. Isolation experiments may determine the zoonotic potential, therefore the possibility of potential spillover from animal to human of novel chiropteran-borne viruses. Immortalized cell lines derived from bats will provide a useful model for the study of chiropteran-borne viruses and virus-host interaction in bats. These results can contribute to the essential scientific background necessary for further pathomechanism or even clinical/diagnostic studies. Results of the proposed study might be important not only for the basic virological science but also for further R&D (Research and Development) innovative activities, such as development of molecular and/or immunological detection assays.

Summary and aims of the research for the public
Describe here the major aims of the research for an audience with average background information. This summary is especially important for NRDI Office in order to inform decision-makers, media, and others.

Bats are unique mammals with the ability to fly and echolocate. They are the most diverse and species-rich group among mammals, with the widest distribution range; they exist on all continents except Antarctica. Around 1230 species have been described to date, but this number is currently rising. Bats are highly socialized, living in small families or even huge colonies of up to several million members. Moreover, bats are responsible for many important ecosystem services, like pollination in the tropics, pest control including mosquito control, whereas bat guano is an excellent fertilizer. In recent years, bats have been in the focus of particular interest as they are considered to play a major role in the emergence and transmission of zoonotic viral agents. Lyssavirus has been connected to bats decades ago, with many confirmed human cases of bat origin even in Europe. Since the SARS pandemic in 2002-2003, bats have been recognized to harbor numerous other viruses, some of them with the ability to cross species barriers and infect other animals or humans. Ebola in Africa, rabies in South-America are all good examples for the risk posed by bats, although it is not confined only to tropical regions. In the last years new viruses have been described in European bats. The knowledge on the zoonotic potential and infective ability is crucial for the prevention of human cases or even the desolation of bat colonies. The main goals of this research are to discover of novel bat viruses and to determine the zoonotic ability of these viruses. As a result, we can evaluate the risk for human health, livestock, and also for bat conservation endeavors.





 

Final report

 
Results in Hungarian
A pályázatban tudtuk teljesíteni az előzetesen vállalt tudományos célokat. Sajnos a pályázat ideje alatt kialakult COVID-19 járvány befolyásolta a teljesítés időbeli megosztását, hiszen a pályázat felénél meg kellett szakítanunk számos kutatási tevékenységet és teljes erővel a SARS-CoV-2 kutatásra és a járvány leküzdésére kellett koncentrálnunk. Kutatási tevékenységünket három fázisra kellett bontanunk: 1) az eredeti terveknek megfelelően a denevérek által terjesztett vírusok vizsgálata; 2) a SARS koronavírus kutatása és segítség a járvány kezelésében; 3) egyéb vírusokkal folytatott kutatási tevékenységek. A pályázat ideje alatt sikerült számos denevérek által terjesztett vírust azonosítanunk, jellemeznünk molekuláris szinten. Kiterjedt kutatást végeztünk pikornavírusokkal, illetve azonosítottunk egy denevér által terjesztett hantavírust is. Mindkét esetben kiterjedt molekuláris analíziseket végeztünk. A COVID-19 járvány egyértelmű kutatási témát adott számunkra, hiszen kutatócsoportunk már előzetesen is végzett számos vizsgálatot denevérek által terjesztett koronavírusokkal. A járvány lehetőséget adott a vírus teljes molekuláris analízisére, az általa okozott klinikai tünetek vizsgálatára és természetesen molekuláris járványügyi elemzésekre egyaránt. Bár nem tartozott szorosan a pályázat céljaihoz, de lehetőségünk volt egyéb vírusok tanulmányozására is a pályázat időtartama alatt. Ezekben az esetekben is elsősorban molekuláris virológiai vizsgálatokat végeztünk.
Results in English
In the present grant we were able to fulfill the previously agreed scientific goals. Unfortunately, the COVID-19 epidemic affected the time distribution of the grant, as we had to interrupt a number of research activities in half of the tender and focus fully on SARS-CoV-2 research and control the epidemic. Along this line, we had to divide our research activity into three phases: 1) the study of viruses transmitted by bats as originally planned; 2) SARS coronavirus research and assistance in the management of the epidemic; 3) research activities with other viruses. During the study period, we were able to identify and characterize a number of viruses transmitted by bats at the molecular level. We have conducted extensive research with picornaviruses and identified a hantavirus transmitted by a bats. In both cases, extensive molecular analyzes were performed. The COVID-19 epidemic has provided us a clear research topic, as our research team has already conducted several studies with bat-transmitted coronaviruses. The epidemic provided an opportunity for a full molecular analysis of the virus, an examination of the clinical signs it caused, and, of course, molecular epidemiological analyzes. Although not closely related to the original objectives of the study, we also had the opportunity to study other viruses during the application period. We performed primarily molecular virological studies in these cases as well.
Full text https://www.otka-palyazat.hu/download.php?type=zarobeszamolo&projektid=129599
Decision
Yes





 

List of publications

 
Gábor Kemenesi, Gábor E. Tóth, Martin Mayora-Neto, Simon Scott, Nigel Temperton, Edward Wright, Elke Mühlberger, Adam J. Hume, Ellen L. Suder, Brigitta Zana, Sándor A. Boldogh, Tamás Görföl, Péter Estók, Zsófia Lanszki, Balázs A. Somogyi , Ágnes Nagy, Csaba I. Pereszlényi, Gábor Dudás, Fanni Földes , Kornélia Kurucz, Mónika Madai , Safia Zeghbib, Piet Maes, Bert Vanmechelen, Ferenc Jakab: Isolation of infectious Lloviu virus from Schreiber’s bats in Hungary, Nature Communications, 2022
Zeghbib Safia, Somogyi Balázs A, Zana Brigitta, Kemenesi Gábor, Herczeg Róbert, Derrar Fawzi, Jakab Ferenc: The Algerian Chapter of SARS-CoV-2 Pandemic : An Evolutionary, Genetic, and Epidemiological Prospect, VIRUSES 13: (8) 1525, 2021
Szabó Zsófia, Szabó Tamás, Bodó Kornélia, Kemenesi Gábor, Földes Fanni, Kristóf Katalin, Barabás Eszter, Vásárhelyi Barna, Prohászka Zoltán, Fodor Eszter, Jakab Ferenc, Berki Timea, Lacza Zsombor: Comparison of virus neutralization activity and results of 10 different anti-SARS-CoV-2 serological tests in COVID-19 recovered plasma donors, PRACTICAL LABORATORY MEDICINE 25: e00222, 2021
Madai Mónika, Horváth Győző, Herczeg Róbert, Somogyi Balázs, Zana Brigitta, Földes Fanni, Kemenesi Gábor, Kurucz Kornélia, Papp Henrietta, Zeghbib Safia, Jakab Ferenc: Effectiveness Regarding Hantavirus Detection in Rodent Tissue Samples and Urine, VIRUSES 13: (4) 570, 2021
Lanszki Z., Zana B., Zeghbib S., Jakab F., Szabó N., Kemenesi G.: Prolonged infection of canine distemper virus in a mixed-breed dog, VETERINARY SCIENCES 8: (4) 61, 2021
Kemenesi Gábor, Tóth Gábor Endre, Bajusz Dávid, Keserű György M., Terhes Gabriella, Burián Katalin, Zeghbib Safia, Somogyi Balázs A., Jakab Ferenc: Effect of An 84-bp Deletion of the Receptor-Binding Domain on the ACE2 Binding Affinity of the SARS-CoV-2 Spike Protein: An In Silico Analysis, GENES 12: (2) 194, 2021
Bereczki Ilona, Papp Henrietta, Kuczmog Anett, Madai Mónika, Nagy Veronika, Agócs Attila, Batta Gyula, Milánkovits Márton, Ostorházi Eszter, Mitrović Ana, Kos Janko, Zsigmond Áron, Hajdú István, Lőrincz Zsolt, Bajusz Dávid, Keserű György Miklós, Hodek Jan, Weber Jan, Jakab Ferenc, Herczegh Pál, Borbás Anikó: Natural Apocarotenoids and Their Synthetic Glycopeptide Conjugates Inhibit SARS-CoV-2 Replication, PHARMACEUTICALS 14: (11) 1111, 2021
Bajusz Dávid, Wade Warren S., Satała Grzegorz, Bojarski Andrzej J., Ilaš Janez, Ebner Jessica, Grebien Florian, Papp Henrietta, Jakab Ferenc, Douangamath Alice, Fearon Daren, von Delft Frank, Schuller Marion, Ahel Ivan, Wakefield Amanda, Vajda Sándor, Gerencsér János, Pallai Péter, Keserű György M.: Exploring protein hotspots by optimized fragment pharmacophores, NATURE COMMUNICATIONS 12: (1) 3201, 2021
Kemenesi Gabor, Kornya Laszlo, Toth Gabor Endre, Kurucz Kornelia, Zeghbib Safia, Somogyi Balazs A., Zoldi Viktor, Urban Peter, Herczeg Robert, Jakab Ferenc: Nursing homes and the elderly regarding the COVID-19 pandemic: situation report from Hungary, GEROSCIENCE: OFFICIAL JOURNAL OF THE AMERICAN AGING ASSOCIATION (AGE) 42: (4) pp. 1093-1099., 2020
Merkely Béla, Szabó Attila J., Kosztin Annamária, Berényi Ervin, Sebestyén Andor, Lengyel Csaba, Merkely Gergő, Karády Júlia, Várkonyi István, Papp Csaba, Miseta Attila, Betlehem József, Burián Katalin, Csóka Ildikó, Vásárhelyi Barna, Ludwig Endre, Prinz Gyula, Sinkó János, Hankó Balázs, Varga Péter, Fülöp Gábor Áron, Mag Kornélia, Vokó Zoltán, József Gajdácsi, Katalin Kristóf, László Tamás, Álmos Gogl, Anita Czira, Kriszta Katinka Boros, Donát Drexler, Imre Földesi, Zoltán Pető, Viktória Sümegi, Balázs Bende, József Kónya, János Kappelmayer, Bhattoa Harjit Pal, Zoltán Bács, Ákos Pintér, Imre Boncz, Ferenc Jakab, Katalin Gombos, Tamás Nagy, Antal Tibold, Beatrix Oroszi: Novel coronavirus epidemic in the Hungarian population, a cross-sectional nationwide survey to support the exit policy in Hungary, GEROSCIENCE: OFFICIAL JOURNAL OF THE AMERICAN AGING ASSOCIATION (AGE) 42: (4) pp. 1063-1074., 2020
Földes Fanni, Madai Mónika, Németh Viktória, Zana Brigitta, Papp Henrietta, Kemenesi Gábor, Bock-Marquette Ildikó, Horváth Győző, Herczeg Róbert, Jakab Ferenc: Serologic survey of the Crimean-Congo haemorrhagic fever virus infection among wild rodents in Hungary, TICKS AND TICK-BORNE DISEASES 10: (6) 101258, 2019
Zana B., Kemenesi G., Buzás D., Csorba G., Görföl T., Khan F.A.A., Tahir N.F.D.A., Zeghbib S., Madai M., Papp H., Földes F., Urbán P., Herczeg R., Tóth G.E., Jakab F.: Molecular Identification of a Novel Hantavirus in Malaysian Bronze Tube-Nosed Bats (Murina aenea), VIRUSES 11: (10) E887, 2019
Zana Brigitta, Geiger Lili, Kepner Anett, Földes Fanni, Urbán Péter, Herczeg Róbert, Kemenesi Gábor, Jakab Ferenc: First molecular detection of Apis mellifera filamentous virus in honey bees ( Apis mellifera ) in Hungary, ACTA VETERINARIA HUNGARICA 67: (1) pp. 151-157., 2019
Zeghbib Safia, Herczeg Róbert, Kemenesi Gábor, Zana Brigitta, Kurucz Kornélia, Urbán Péter, Madai Mónika, Földes Fanni, Papp Henrietta, Somogyi Balázs, Jakab Ferenc: Genetic characterization of a novel picornavirus in Algerian bats: co-evolution analysis of bat-related picornaviruses, SCIENTIFIC REPORTS 9: (1) 15706, 2019
Kemenesi G, Kurucz K, Dallos B, Zana B, Földes F, Boldogh S, Görföl T, Carroll WM, Jakab F: Re-emergence of Lloviu virus in Miniopterus schreibersii bats, Hungary, 2016, EMERGING MICROBES & INFECTIONS 7: (1) 66, 2018
Kemenesi G, Kurucz K, Zana B, Földes F, Urbán P, Vlaschenko A, Kravchenko K, Budinski I, Szodoray-Parádi F, Bücs Sz, Jére Cs, Csősz I, Szodoray-Parádi A, Estók P, Görföl T, Boldogh S, Jakab F: Diverse replication-associated protein encoding circular DNA viruses in guano samples of Central-Eastern European bats, ARCHIVES OF VIROLOGY 163: (3) pp. 671-678., 2018
Kurucz K, Kepner A, Krtinic B, Hederics D, Földes F, Zana B, Jakab F, Kemenesi G: Blood-meal analysis and avian malaria screening of mosquitoes collected from human-inhabited areas in Hungary and Serbia, JOURNAL OF THE EUROPEAN MOSQUITO CONTROL ASSOCIATION 36: pp. 3-13., 2018
Kurucz K, Madai M, Bali D, Hederics D, Horváth Gy, Kemenesi G, Jakab F: Parallel survey of two widespread renal syndrome-causing zoonoses: Leptospira spp. and Hantavirus in urban environment, Hungary, VECTOR-BORNE AND ZOONOTIC DISEASES 18: (4) pp. 200-205., 2018
Zana B, Kemenesi G, Urbán P, Földes F, Görföl T, Estók P, Boldogh S, Kurucz K, Jakab F: Metagenomic analysis of bat guano samples revealed the presence of viruses potentially carried by insects, among others by Apis mellifera in Hungary, ACTA VETERINARIA HUNGARICA 66: (1) pp. 151-161., 2018
Zana B., Kemenesi G., Buzás D., Csorba G., Görföl T., Khan FAA., Tahir NFDA., Zeghbib S., Madai M., Papp H., Földes F., Urbán P., Herczeg R., Tóth GE., Jakab F.: Molecular Identification of a Novel Hantavirus in Malaysian Bronze Tube-Nosed Bats (Murina aenea)., Viruses, 2019
Zeghbib S., Herczeg R., Kemenesi G., Zana B., Kurucz K., Urbán P., Madai M., Földes F., Papp H., Somogyi B., Jakab F.: Genetic characterization of a novel picornavirus in Algerian bats: a co-evolution analysis of bat-related picornaviruses., Scientific Reports, 2019
Földes Fanni, Madai Mónika, Papp Henrietta, Kemenesi Gábor, Zana Brigitta, Geiger Lili, Gombos Katalin, Somogyi Balázs, Bock-Marquette Ildikó, Jakab Ferenc: Small Interfering RNAs Are Highly Effective Inhibitors of Crimean-Congo Hemorrhagic Fever Virus Replication In Vitro, MOLECULES 25: (23) 5771, 2020
Madai Mónika, Németh Viktória, Oldal Miklós, Horváth Győző, Herczeg Róbert, Kelemen Krisztina, Kemenesi Gábor, Jakab Ferenc: Temporal Dynamics of Two Pathogenic Hantaviruses Among Rodents in Hungary, VECTOR-BORNE AND ZOONOTIC DISEASES 20: (3) pp. 212-221., 2020
Alm Erik, Broberg Eeva K, Connor Thomas, Hodcroft Emma B, Komissarov Andrey B, Maurer-Stroh Sebastian, Melidou Angeliki, Neher Richard A, O'Toole Áine, Pereyaslov Dmitriy, Beerenwinkel Niko, Posada-Céspedes Susana, Jablonski Kim Philipp, Ferreira Pedro Falé, Topolsky Ivan, Avšič-Županc Tatjana, Korva Miša, Poljak Mario, Zakotnik Samo, Zorec Tomaž Mark, Bragstad Karoline, Hungnes Olav, Stene-Johansen Kathrine, Reusken Chantal, Meijer Adam, Vennema Harry, Ruiz-Roldán Lidia, Bracho María Alma, García-González Neris, Chiner-Oms Álvaro, Cancino-Muñoz Irving, Comas Iñaki, Goig Galo A, Torres-Puente Manuela, López Mariana G, Martínez-Priego Llúcia, D'Auria Giuseppe, Ruíz-Hueso Paula, Ferrús-Abad Loreto, de Marco Griselda, Galan-Vendrell Inmaculada, Carbó-Ramirez Sandra, Ruiz-Rodriguez Paula, Coscollá Mireia, Polackova Katerina, Kramna Lenka, Cinek Ondrej, Richter Jan, Krashias George, Tryfonos Christina, Bashiardes Stavros, Koptides Dana, Christodoulou Christina, Bartolini Barbara, Gruber Cesare Em, Di Caro Antonino, Castilletti Concetta, Stefani Fabrizio, Rimoldi Sara Giordana, Romeri Francesca, Salerno Franco, Polesello Stefano, Nagy Alexander, Jirincova Helena, Vecerova Jaromira, Novakova Ludmila, Cordey Samuel, Murtskhvaladze Marine, Kotaria Nato, Schär Tobias, Beisel Christian, Vugrek Oliver, Rokić Filip, Trgovec-Greif Lovro, Jurak Igor, Rukavina Tomislav, Sučić Neven, Schønning Kristian, Karst Søren M, Kirkegaard Rasmus H, Michaelsen Thomas Y, Sørensen Emil Aa, Knutson Simon, Brandt Jakob, Le-Quy Vang, Sørensen Trine, Petersen Celine, Pedersen Martin Schou, Larsen Sanne Løkkegaard, Skov Marianne Nielsine, Rasmussen Morten, Fonager Jannik, Fomsgaard Anders, Maksyutov Rinat Amirovich, Gavrilova Elena Vasil'Evna, Pyankov Oleg Victorovich, Bodnev Sergey Alexandrovich, Tregubchak Tatyana Vladimirovna, Shvalov Alexander Nikolayevich, Antonets Denis Victorovich, Resende Paola Cristina, Goya Stephanie, Perrin Amandine, Lee Raphael Tc, Yadahalli Shilpa, Han Alvin X, Russell Colin A, Schmutz Stefan, Zaheri Maryam, Kufner Verena, Huber Michael, Trkola Alexandra, Antwerpen Markus, Walter Mathias C, van der Werf Sylvie, Gambaro Fabiana, Behillil Sylvie, Enouf Vincent, Donati Flora, Ustinova Monta, Rovite Vita, Klovins Janis, Savicka Oksana, Wienecke-Baldacchino Anke K, Ragimbeau Catherine, Fournier Guillaume, Mossong Joël, Aberle Stephan W, Haukland Mattias, Enkirch Theresa, Advani Abdolreza, Karlberg Maria Lind, Lindsjö Oskar Karlsson, Broddesson Sandra, Sláviková Monika, Ličková Martina, Klempa Boris, Staroňová Edita, Tichá Elena, Szemes Tomáš, Rusňáková Diana, Stadler Tanja, Quer Josep, Anton Andres, Andres Cristina, Piñana Maria, Garcia-Cehic Damir, Pumarola Tomas, Izopet Jacques, Gioula Georgia, Exindari Maria, Papa Anna, Chatzidimitriou Dimitrios, Metallidis Symeon, Pappa Stella, Macek Milan, Geryk Jan, Brož Petr, Briksí Aleš, Hubáček Petr, Dřevínek Pavel, Zajac Miroslav, Kvapil Petr, Holub Michal, Kvapilová Kateřina, Novotný Adam, Kašný Martin, Klempt Petr, Vapalahti Olli, Smura Teemu, Sironen Tarja, Selhorst Philippe, Anthony Colin, Ariën Kevin, Simon-Loriere Etienne, Rabalski Lukasz, Bienkowska-Szewczyk Krystyna, Borges Vítor, Isidro Joana, Gomes João Paulo, Guiomar Raquel, Pechirra Pedro, Costa Inês, Duarte Sílvia, Vieira Luís, Pyrc Krzysztof, Zuckerman Neta S, Turdikulova Shahlo, Abdullaev Alisher, Dalimova Dilbar, Abdurakhimov Abror, Tagliabracci Adriano, Alessandrini Federica, Melchionda Filomena, Onofri Valerio, Turchi Chiara, Bagnarelli Patrizia, Menzo Stefano, Caucci Sara, Di Sante Laura, Popa Alexandra, Genger Jakob-Wendelin, Agerer Benedikt, Lercher Alexander, Endler Lukas, Smyth Mark, Penz Thomas, Schuster Michael, Senekowitsch Martin, Laine Jan, Bock Christoph, Bergthaler Andreas, Shevtsov Alexandr, Kalendar Ruslan, Ramanculov Yerlan, Graf Alexander, Muenchhoff Maximilian, Keppler Oliver T, Krebs Stefan, Blum Helmut, Marcello Alessandro, Licastro Danilo, D'Agaro Pierlanfranco, Laubscher Florian, Vidanovic Dejan, Tesovic Bojana, Volkening Jeremy, Clementi Nicola, Mancini Nicasio, Rupnik Maja, Mahnic Aleksander, Walker Andreas, Houwaart Torsten, Wienemann Tobias, Vasconcelos Malte Kohns, Strelow Daniel, Jensen Björn-Erik Ole, Senff Tina, Hülse Lisanna, Adams Ortwin, Andree Marcel, Hauka Sandra, Feldt Torsten, Keitel Verena, Kindgen-Milles Detlef, Timm Jörg, Pfeffer Klaus, Dilthey Alexander T, Moore Catherine, Ozdarendeli Aykut, Pavel Shaikh Terkis Islam, Yetiskin Hazel, Aydin Gunsu, Holyavkin Can, Uygut Muhammet Ali, Cevik Ceren, Shchetinin Alexey, Gushchin Vladimir, Dinler-Doganay Gizem, Doganay Levent, Kizilboga-Akgun Tugba, Karacan Ilker, Pancer Katarzyna, Maes Piet, Martí-Carreras Joan, Wawina-Bokalanga Tony, Vanmechelen Bert, Thürmer Andrea, Wedde Marianne, Dürrwald Ralf, Von Kleist Max, Drechsel Oliver, Wolff Thorsten, Fuchs Stephan, Kmiecinski Rene, Michel Janine, Nitsche Andreas, Casas Inmaculada, Caballero María Iglesias, Zaballos Ángel, Jiménez Pilar, Jiménez Mercedes, Fernández Sara Monzón, Fernández Sarai Varona, De La Plaza Isabel Cuesta, Fadeev Artem, Ivanova Anna, Sergeeva Mariia, Stefanelli Paola, Torok M Estee, Hall Grant, da Silva Filipe Ana, Turtle Lance, Afifi Safiah, Mccluggage Kathryn, Beer Robert, Ledesma Juan, Maksimovic Joshua, Spellman Karla, Hamilton William L, Marchbank Angela, Southgate Joel Alexander, Underwood Anthony, Taylor Ben, Yeats Corin, Abudahab Khalil, Gemmell Matthew R, Eccles Richard, Lucaci Anita, Nelson Charlotte Abigail, Rainbow Lucille, Whitehead Mark, Gregory Richard, Haldenby Sam, Paterson Steve, Hughes Margaret A, Curran Martin D, Baker David, Tucker Rachel, Green Luke R, Feltwell Theresa, Halstead Fenella D, Wyles Matthew, Jahun Aminu S, Ahmad Shazaad S Y, Georgana Iliana, Goodfellow Ian, Yakovleva Anna, Meredith Luke W, Gavriil Artemis, Awan Ali Raza, Fisher Chloe, Edgeworth Jonathan, Lynch Jessica, Moore Nathan, Williams Rebecca, Kidd Stephen P, Cortes Nicholas, Brunker Kirstyn, Mccrone John T, Quick Joshua, Duckworth Nichola, Walsh Sarah, Sloan Tim, Ludden Catherine, George Ryan P, Eltringham Gary, Brown Julianne R, Aranday-Cortes Elihu, Shepherd James G, Hughes Joseph, Li Kathy K, Williams Thomas C, Johnson Natasha, Jesudason Natasha, Mair Daniel, Thomson Emma, Shah Rajiv, Parr Yasmin A, Carmichael Stephen, Robertson David L, Nomikou Kyriaki, Broos Alice, Niebel Marc, Smollett Katherine, Tong Lily, Miah Shahjahan, Wittner Anita, Phillips Nicole, Payne Brendan, Dewar Rebecca, Holmes Alison, Bolt Frances, Price James R, Mookerjee Siddharth, Sethi Dheeraj K, Potter Will, Stanley Rachael, Prakash Reenesh, Dervisevic Samir, Graham Jonathan Clive, Nelson Andrew, Smith Darren, Young Gregory R, Yew Wen Chyin, Todd John A, Trebes Amy, Andersson Monique, Bull Matthew, Watkins Joanne, Birchley Alec, Gatica-Wilcox Bree, Gilbert Lauren, Kumžiene-Summerhayes Sara, Rey Sara, Chauhan Anoop, Butcher Ethan, Bicknell Kelly, Elliott Scott, Glaysher Sharon, Lackenby Angie, Bibby David, Platt Steven, Mohamed Hodan, Machin Nicholas William, Mbisa Jean Lutamyo, Evans Jonathan, Perry Malorie, Pacchiarini Nicole, Corden Sally, Adams Alexander Geraint, Gaskin Amy, Coombs Jason, Graham Lee John, Cottrell Simon, Morgan Mari, Gifford Laura, Kolyva Anastasia, Rudder Steven John, Trotter Alexander J, Mather Alison E, Aydin Alp, Page Andrew J, Kay Gemma L, de Oliveira Martins Leonardo, Yasir Muhammad, Alikhan Nabil-Fareed, Thomson Nicholas M, Gilroy Rachel, Kingsley Robert A, O'Grady Justin, Gutierrez Ana Victoria, Diaz Maria, Le Viet Thanh, Tedim Ana P, Adriaenssens Evelien M, Mcclure C Patrick, Moore Christopher, Sang Fei, Clark Gemma, Howson-Wells Hannah C, Debebe Johnny, Ball Jonathan, Chappell Joseph, Khakh Manjinder, Carlile Matthew, Loose Matthew, Lister Michelle M, Holmes Nadine, Tsoleridis Theocharis, Fleming Vicki M, Wright Victoria, Smith Wendy, Gallagher Michael D, Parker Matthew, Partridge David G, Evans Cariad, Baker Paul, Essex Sarah, Liggett Steven, Keeley Alexander J, Bashton Matthew, Rooke Stefan, Dervisevic Samir, Meader Emma Jane, Balcazar Lopez Carlos Enrique, Angyal Adrienn, Kristiansen Mark, Tutill Helena J, Findlay Jacqueline, Mestek-Boukhibar Lamia, Forrest Leysa, Dyal Patricia, Williams Rachel J, Panchbhaya Yasmin, Williams Charlotte A, Roy Sunando, Pandey Sarojini, Stockton Jo, Loman Nicholas J, Poplawski Radoslaw, Nicholls Samuel, Rowe W P M, Khokhar Fahad, Pinckert Malte Lars, Hosmillo Myra, Chaudhry Yasmin, Caller Laura G, Davidson Rose K, Griffith Luke, Rambaut Andrew, Jackson Ben, Colquhoun Rachel, Hill Verity, Nichols Jenna, Asamaphan Patawee, Darby Alistair, Jackson Kathryn A, Iturriza-Gomara Miren, Vamos Ecaterina Edith, Green Angie, Aanensen David, Bonsall David, Buck David, Macintyre-Cockett George, de Cesare Mariateresa, Pybus Oliver, Golubchik Tanya, Scarlett Garry, Loveson Katie F, Robson Samuel C, Beckett Angela, Lindsey Benjamin, Groves Danielle C, Parsons Paul J, Mchugh Martin P, Barnes James Daniel, Manso Carmen F, Grammatopoulos Dimitris, Menger Katja Elisabeth, Harrison Ewan, Gunson Rory, Peacock Sharon J, Gonzalez Gabriel, Carr Michael, Mihaela Lazar, Popovici Odette, Brytting Mia, Bresner Catherine, Fuller William, Workman Trudy, Mentis Andreas F, Kossyvakis Athanasios, Karamitros Timokratis, Pogka Vasiliki, Kalliaropoulos Antonios, Horefti Elina, Kontou Aspasia, Martinez-Gonzalez Beatriz, Labropoulou Voula, Voulgari-Kokota Androniki, Evangelidou Maria, Bizta Panagiota, Belimezi Maria, Lambrechts Laurens, Doymaz Mehmet Z, Yazici Merve Kalkan, Cetin Nesibe S, Karaaslan Elif, Kallio-Kokko Hannimari, Virtanen Jenni, Suvanto Maija, Nguyen Phuoc Truong, Ellonen Pekka, Hannula Sari, Kangas Harri, Sreenu Vattipally B, Burián Katalin, Terhes Gabriella, Gombos Katalin, Gyenesei Attila, Urbán Péter, Herczeg Róbert, Jakab Ferenc, Kemenesi Gábor, Tóth Gábor Endre, Somogyi Balázs, Zana Brigitta, Zeghbib Safia, Kuczmog Anett, Földes Fanni, Lanszki Zsófia, Madai Mónika, Papp Henrietta, Nagy Ágnes, Pereszlényi Csaba István, Babinszky Gergely Csaba, Dudás Gábor, Csoma Eszter, Abou Tayoun Ahmad N, Alsheikh-Ali Alawi A, Loney Tom, Nowotny Norbert, Abdul-Wahab Osama, Gonzalez-Candelas Fernando, Andersen Martin H, Taylor Sarah: Geographical and temporal distribution of SARS-CoV-2 clades in the WHO European Region, January to June 2020, EUROSURVEILLANCE 25: (32) 2001410, 2020
Csiszar Anna, Jakab Ferenc, Valencak Teresa G., Lanszki Zsofia, Toth Gabor Endre, Kemenesi Gabor, Tarantini Stefano, Fazekas-Pongor Vince, Ungvari Zoltan: Companion animals likely do not spread COVID-19 but may get infected themselves, GEROSCIENCE: OFFICIAL JOURNAL OF THE AMERICAN AGING ASSOCIATION (AGE) 42: (5) pp. 1229-1236., 2020
Kemenesi Gábor, Zeghbib Safia, Somogyi Balázs A, Tóth Gábor Endre, Bányai Krisztián, Solymosi Norbert, Szabo Peter M, Szabó István, Bálint Ádám, Urbán Péter, Herczeg Róbert, Gyenesei Attila, Nagy Ágnes, Pereszlényi Csaba István, Babinszky Gergely Csaba, Dudás Gábor, Terhes Gabriella, Zöldi Viktor, Lovas Róbert, Tenczer Szabolcs, Kornya László, Jakab Ferenc: Multiple SARS-CoV-2 Introductions Shaped the Early Outbreak in Central Eastern Europe: Comparing Hungarian Data to a Worldwide Sequence Data-Matrix, VIRUSES 12: (12) 1401, 2020
Lanszki Zsófia, Kurucz Kornélia, Zeghbib Safia, Kemenesi Gábor, Lanszki József, Jakab Ferenc: Identification of Hepatitis E Virus in the Feces of Red Foxes (Vulpes vulpes), ANIMALS 10: (10) 1841, 2020
Papp Henrietta, Zeghbib Safia, Földes Fanni, Banfai Krisztina, Madai Mónika, Kemenesi Gábor, Urbán Péter, Kvell Krisztián, Jakab Ferenc: Crimean-Congo hemorrhagic fever virus infection triggers the upregulation of the Wnt signaling pathway inhibitor genes, VIRUS GENES 56: pp. 508-514., 2020
Zana Brigitta, Erdélyi Károly, Nagy Anna, Mezei Eszter, Nagy Orsolya, Takács Mária, Bakonyi Tamás, Forgách Petra, Korbacska-Kutasi Orsolya, Fehér Orsolya, Malik Péter, Ursu Krisztina, Kertész Péter, Kepner Anett, Martina Máté, Süli Tamás, Lanszki Zsófia, Tóth Gábor Endre, Kuczmog Anett, Somogyi Balázs, Jakab Ferenc, Kemenesi Gábor: Multi-Approach Investigation Regarding the West Nile Virus Situation in Hungary, 2018, VIRUSES 12: (1) 123, 2020
Kurucz K., Madai M., Hederics D., Bali D., Kemenesi G., Jakab F.: Molecular survey of zoonotic agents in rodents from an urban environment, Hungary, INTERNATIONAL JOURNAL OF INFECTIOUS DISEASES 79: pp. 67-68., 2019
Kurucz Kornélia, Hederics Dávid, Bali Dominika, Kemenesi Gábor, Horváth Győző, Jakab Ferenc: Hepatitis E virus in Common voles (Microtus arvalis) from an urban environment, Hungary: Discovery of a Cricetidae-specific genotype of Orthohepevirus C, ZOONOSES AND PUBLIC HEALTH 66: (2) pp. 259-263., 2019




Back »